Los rasgos ecológicos interactúan con el contexto del paisaje para determinar el riesgo de pesticidas de las abejas

Nature Ecology & Evolution volumen 7, páginas 547–556 (2023) Citar este artículo

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La contaminación generalizada de los ecosistemas con pesticidas amenaza a los organismos no objetivo. Sin embargo, la medida en que los rasgos de la historia de vida afectan la exposición a pesticidas y el riesgo resultante en diferentes contextos paisajísticos sigue sin comprenderse bien. Abordamos esto para las abejas a través de un gradiente de uso de la tierra agrícola basado en ensayos de pesticidas de polen y néctar recolectados por Apis mellifera, Bombus terrestris y Osmia bicornis, que representan rasgos de alimentación extensivos, intermedios y limitados. Encontramos que los recolectores extensivos (A. mellifera) experimentaron el mayor riesgo de pesticidas: concentraciones ponderadas de toxicidad aditiva. Sin embargo, solo los recolectores intermedios (B. terrestris) y limitados (O. bicornis) respondieron al contexto del paisaje, experimentando un menor riesgo de pesticidas con menos tierra agrícola. El riesgo de pesticidas se correlacionó entre las especies de abejas y entre las fuentes de alimentos y fue mayor en el polen recolectado de A. mellifera, información útil para el futuro monitoreo posterior a la aprobación de pesticidas. Brindamos información dependiente de las características de alimentación y del paisaje sobre la ocurrencia, concentración e identidad de los pesticidas que las abejas encuentran para estimar el riesgo de pesticidas, lo cual es necesario para una evaluación de riesgos más realista e información esencial para rastrear los objetivos de las políticas para reducir el riesgo de pesticidas.

La intensificación agrícola incluye reducciones concomitantes en áreas seminaturales y una mayor dependencia de pesticidas1,2, amenazando insectos benéficos como las abejas que sustentan la función y los servicios del ecosistema3,4. Los plaguicidas han recibido especial atención debido a su uso generalizado, aunque a veces tienen efectos perjudiciales sobre las abejas5, las colonias6,7, las poblaciones8,9 y los servicios de polinización10,11. Dado que el riesgo de pesticidas (concentraciones ponderadas de toxicidad sumadas) depende de la exposición (el grado en que un organismo se encuentra con pesticidas en un momento y lugar dados), es vital determinar cómo los patrones de actividad de las abejas se cruzan con la ocurrencia, concentración e identidad de los pesticidas12.

Las tierras de cultivo tratadas con plaguicidas, especialmente de cultivos de frutas y hortalizas de gestión intensiva, pueden aumentar la cantidad y diversidad de plaguicidas en el paisaje13,14,15,16. Sin embargo, los pesticidas no solo afectan los cultivos objetivo y sus plagas; pueden ir a la deriva y filtrarse al aire, suelo y agua circundantes para contaminar las plantas no cultivadas17,18,19,20,21. Por lo tanto, los hábitats seminaturales que podrían brindar refugio de los pesticidas tienen más probabilidades de ser fuentes potenciales de exposición en paisajes agrícolas manejados intensivamente22. Como recolectores de lugar central, la reproducción de las abejas depende de la densidad y el valor de los recursos alimenticios dentro de su rango de alimentación23,24,25,26 y la proporción del rango de alimentación de una abeja afectada por el uso de pesticidas debe correlacionarse con su exposición a pesticidas15,27 ,28.

Sobre la base de los rasgos únicos y correlacionados de las abejas, que incluyen la sociabilidad, la comunicación, el tamaño de la colonia, la capacidad de alimentación y la amplitud de la dieta, describimos tres conjuntos de rasgos de alimentación: 'extenso', 'intermedio' y 'limitado' (Fig. 1a) . Estos rasgos alterarán la exposición de las abejas a pesticidas en los paisajes (Fig. 1b; intersecciones de línea)29. Por ejemplo, los recolectores extensivos pueden estar más expuestos, ya que forman colonias grandes y altamente eusociales que comunican recursos de cultivos de floración masiva rentables, aunque potencialmente tratados, que pueden almacenar durante períodos prolongados30. Por otro lado, los recolectores limitados no acumulan recursos extensos y, por lo tanto, dependen más de hábitats seminaturales para proporcionar forraje continuo. Por lo tanto, los recolectores limitados pueden estar menos expuestos si hay hábitats seminaturales disponibles y proporcionan forraje no contaminado (comparar ref. 31). Sin embargo, los recolectores limitados pueden quedar desproporcionadamente más expuestos en paisajes agrícolas manejados intensivamente, donde existe una mayor probabilidad de contaminación en los pocos hábitats seminaturales (Fig. 1b; línea de pendiente).

a–d, Describimos tres conjuntos de rasgos de alimentación de las abejas (basados ​​en las referencias 23,30,82,83): 'extenso', 'intermedio' y 'limitado' (a), en relación con el contexto del paisaje (b) , como se demuestra en paisajes de baja intensidad (c) y alta intensidad (d), donde los recolectores extensos (cuadrado gris) y limitados (triángulo gris) se mueven entre tipos de hábitat dentro de sus respectivos rangos de alimentación (círculos concéntricos en relación con X, el centro). nidos). Nuestra suposición de referencia (b, círculos negros) es que la exposición y el riesgo de pesticidas aumentarán con la intensificación agrícola, proporcionalmente al área de tierra agrícola dentro del rango de alimentación de las abejas (c y d, círculos concéntricos). Esperamos que las abejas con el rango de alimentación más grande, recolectores 'extensos', reciban la mayor exposición a pesticidas y riesgos independientemente del contexto del paisaje (b, intercepción de línea; c y d, cuadrados grises). Sin embargo, a medida que se intensifica la agricultura, aumenta la proporción de tierras agrícolas dentro del rango de alimentación de las abejas y aumenta la probabilidad de alimentarse de alimentos contaminados. Por lo tanto, esperamos que los recolectores 'limitados' estén desproporcionadamente más expuestos a los pesticidas a medida que se expande la tierra agrícola (b, línea de pendiente; c y d, triángulos grises). NA, no aplicable.

Para probar si las características de alimentación alteran la exposición y el riesgo para las abejas en diferentes contextos del paisaje, analizamos los residuos de pesticidas en el polen y el néctar recolectados por A. mellifera, B. terrestris y O. bicornis, que representan recolectores extensivos, intermedios y limitados, respectivamente, en tres cultivos que florecen secuencialmente (Figs. 1 y 2). Al hacerlo, integramos múltiples dominios de exposición a pesticidas generalmente restringidos a estudios individuales: contexto del paisaje (por ejemplo, ref. 32), especies de polinizadores (por ejemplo, ref. 33), cultivos (por ejemplo, ref. 15) y alimentos. fuentes (por ejemplo, ref. 34). Predijimos que la exposición y el riesgo de pesticidas aumentarían con (1) la proporción de tierras agrícolas y (2) la extensión de las características de alimentación. Además, esperábamos que (3) recolectores limitados experimentaran una mayor exposición y riesgo de pesticidas que los recolectores más extensos con una proporción creciente de tierras agrícolas. Además, esperábamos (4) que los cultivos de floración masiva fueran la principal fuente de exposición a pesticidas, en particular para los recolectores extensivos y que puede haber riesgos específicos de cultivos según las recomendaciones de manejo de plagas específicas de cultivos (Tabla complementaria 1). Finalmente, esperábamos que (5) la exposición a pesticidas y el riesgo se correlacionaran entre las cargas de polen y néctar de las abejas, con una posible aplicación al monitoreo de pesticidas posterior a la aprobación. Con los cambios drásticos esperados en la regulación de pesticidas para cumplir con los objetivos de sostenibilidad actuales (por ejemplo, ref. 35) y los llamados para que la evaluación de riesgos ambientales sea más precisa, confiable y holística36, es esencial comprender por qué los diferentes patrones de cultivo y contextos paisajísticos pueden poner diferencialmente especies clave de polinizadores en riesgo.

a,b, Introdujimos centinelas de tres especies de abejas que varían en su sociabilidad y rango de alimentación en campos de tres cultivos dependientes de polinizadores (a) a través de un gradiente de uso de la tierra en el extremo sur de Suecia (b). Nuestras especies de abejas focales fueron A. mellifera, una recolectora extensiva; B. terrestris, una forrajera intermedia; y O. bicornis, un recolector limitado. c, Los períodos de actividad y la fenología de floración de las abejas y los cultivos se superpusieron, a excepción del trébol rojo y O. bicornis. d, Las especies/grupos de plantas no agrícolas (otras no agrícolas) a menudo dominaron el uso del polen en cada sitio (eje x) y las abejas tendieron a usar más polen del cultivo focal que otros tipos agrícolas (otras agrícolas). Los datos sobre el uso de polen y los residuos de plaguicidas no están disponibles para el trébol rojo y O. bicornis debido a que las fenologías no se superponen (c). Debido a la falla de la colonia, tampoco hay datos para las colonias de B. terrestris en dos sitios de manzanas. Las imágenes en ay el mapa en b son de uso gratuito bajo licencias creative commons (CC-BY y CC0).

En especies de abejas (A. mellifera, B. terrestris y O. bicornis) y cultivos (colza, manzano y trébol) para ambas fuentes de alimento (polen y néctar), se detectaron un total de 53 compuestos (de los 120 examinados), incluyendo 24 fungicidas, 19 herbicidas, 5 insecticidas, 2 acaricidas, 2 metabolitos de herbicidas y 1 metabolito de un fungicida. Detectamos más compuestos en muestras de polen de sitios de colza (42, n = 40) que en sitios de manzana (36, n = 36) y trébol (25, n = 32). Los cuatro compuestos con el mayor riesgo específico de compuestos fueron los insecticidas (Tabla 1), pero algunos herbicidas y fungicidas también ocuparon un lugar destacado debido a su alta concentración o frecuencia (Tabla complementaria 2). Los herbicidas y fungicidas comprendieron el 80 % de las detecciones totales y el 65 % de los residuos totales (en µg kg−1), pero, como era de esperar, los insecticidas representaron la mayor parte del riesgo de los pesticidas, ya que representan más del 99 % del riesgo específico del compuesto (Tabla complementaria 2).

El riesgo de plaguicidas (toxicidad aditiva-concentraciones ponderadas; Métodos) fue explicado por el cultivo focal (F2,20.48 = 8.4, P < 0.01) y una interacción entre las especies de abejas y la proporción de tierra agrícola en el paisaje (Fig. 3a; R2m = 0,39, F2, 34,472 = 4,4, P = 0,02), pero no por una interacción entre las especies de abejas y el cultivo focal (F3, 28,196 = 0,1, P = 0,97) o la interacción triple (F3, 28,10 = 2,3, P = 0,10). El riesgo aumentó con la proporción de tierras agrícolas para O. bicornis (estimación de tendencia [intervalo de confianza] 7,77 (2,53, 13,01)) y B. terrestris (7,00 (1,92, 12,08)), mientras que para A. mellifera (2,79 (− 2.25, 7.83)) era independiente de la proporción de tierra agrícola. El aumento del riesgo fue similar entre O. bicornis y B. terrestris (diferencia de pendientes ajustada por Tukey P = 0,91), pero fue más fuerte para O. bicornis que para A. mellifera (P = 0,03). La proporción de tierras de cultivo focales (F2,34,15 = 1, P = 0,39) y el tamaño medio del campo (F2,34,35 = 1,04, P = 0,36) en el paisaje de 2 km de radio no fueron predictores de riesgo para ninguna especie de abeja.

a, Los resultados mostraron que el riesgo de pesticidas a base de polen aumentó con la cantidad de tierra agrícola en el paisaje para B. terrestris y O. bicornis, mientras que el riesgo basado en el polen de A. mellifera fue independiente de la extensión de la tierra agrícola. b, La proporción de tierra agrícola también influyó en el uso del polen, con solo O. bicornis usando más polen agrícola con el aumento de la tierra agrícola. c, Riesgo de A. mellifera correlacionado con el de O. bicornis (gris) y B. terrestris (amarillo). d, la composición de los compuestos pesticidas en el polen difirió entre A. mellifera y O. bicornis, mientras que B. terrestris se superpuso a los dos según las diferencias de PERMANOVA de Bray-Curtis. La dispersión varió entre las especies de abejas (P = 0,03); por lo tanto, estas diferencias comunitarias deben interpretarse con cautela. Las predicciones y los intervalos de confianza del 95 % (a,b,c) provienen de modelos lineales con transformación logarítmica de riesgo y transformación logit de la proporción de polen agrícola. Los puntos NMDS (d) se basan en distancias Bray-Curtis estandarizadas.

La proporción de polen agrícola recolectado por las abejas también fue explicada por el cultivo focal (F2,21.64 = 9, P < 0.01) y una interacción entre las especies de abejas y la proporción de tierra agrícola (Fig. 3b; R2m = 0.44, F2,35.72 = 4.4, P = 0.02), sin una interacción entre la especie de abeja y el cultivo focal (F3,28.70 = 1.99, P = 0.14) o la interacción triple (F3,28.41 = 1.35, P = 0.27). El uso de polen agrícola por parte de O. bicornis aumentó con la proporción de agricultura en el paisaje (estimación de tendencia 2,71 (0,55, 4,86)), pero no para A. mellifera (0,01 (−1,93, 1,96) o B. terrestris (−0,88 (−2,87) , 1.12)). En promedio, las abejas recolectaron 30 % de polen de tipo colza en sitios de colza, 29 % de polen de tipo manzana en sitios de manzana y 12 % de polen de tipo trébol en sitios de trébol rojo (Fig. 2d). de cultivo focal en el paisaje no influyó en el uso de polen de cultivo focal por parte de las abejas (F2,35.01 = 1.35, P = 0.27) El riesgo de plaguicidas no aumentó con la proporción agrícola (F2,35.28 = 1.13, P = 0.33) o polen de cultivos focales (F2,35.64 = 1.40, P = 0.26).

Descubrimos que las especies de abejas experimentaron un riesgo similar a nivel del sitio: A. mellifera relacionado con B. terrestris (Fig. 3c; R2 = 0.6, T = 4.19, df = 18, P < 0.01) y O. bicornis (Fig. 3c; R2 = 0.53, T = 3.57, df = 13, P < 0.01) y O. bicornis relacionado con B. terrestris (R2 = 0.65, T = 4.48, gl = 11, P < 0.01). El riesgo de pesticidas y la exposición se correlacionaron (Fig. 4a; R2m = 0.74, F1,55.92 = 111.31, P <0.01) y proporcionamos resultados de exposición paralelos (concentraciones de aditivos) en los Resultados complementarios.

a, Los resultados muestran que el riesgo de pesticidas y la exposición estaban correlacionados (R2 = 0.74). b–d, el riesgo basado en el polen (b), el riesgo relativo al momento de la floración del cultivo focal (c) y la composición de los compuestos de plaguicidas (d) diferían entre los cultivos focales sobre la base de las disimilitudes de PERMANOVA de Bray-Curtis. Escalamos los puntos en b por su respectivo MCR (Métodos), para representar el riesgo de la mezcla de pesticidas en relación con su componente individual más riesgoso. Un valor cercano a uno indica que un solo compuesto domina el riesgo de la mezcla. Los valores de MCR no difirieron entre cultivos (Figura 1 complementaria). Los cuadrados delineados (b y c) representan medias e intervalos de confianza del 95 % (b, colza n = 24, manzana n = 22 y trébol n = 16; d, colza n = 32, manzana n = 28 y trébol n = 32 ). Escalamos puntos en d por el número de pesticidas detectados en una muestra de polen. Las predicciones y los intervalos de confianza del 95 % (a,b,c) provienen de modelos lineales con el logaritmo de riesgo transformado. Los puntos NMDS (d) se basan en distancias Bray-Curtis estandarizadas.

El polen recolectado en los sitios de manzanas tuvo un mayor riesgo en comparación con los sitios de trébol (Fig. 4b; T = 4.09, df = 21.2, P < 0.01) pero fue similar entre los sitios de colza y manzana (T = −2.39, df = 19.5, P = 0.07) y sitios de colza y trébol (T = 1.69, df = 20.8, P = 0.23) (Fig. 4b). El riesgo (Fig. 4c) y la exposición (Fig. 2 complementaria) fueron mayores durante la floración del cultivo que después de la floración.

La composición de compuestos en el polen difirió entre los cultivos focales (PERMANOVA F2,61 = 11.34, P < 0.01) y entre las especies de abejas (PERMANOVA F2,61 = 2.12, P = 0.01), sin interacción entre las especies de abejas y el cultivo focal (P > 0,05). Entre las especies de abejas, la composición del compuesto solo difirió entre O. bicornis y A. mellifera (Fig. 3d y Tabla complementaria 3; F1,38 = 3.85, P <0.01). Entre cultivos focales, todas las comparaciones por pares indicaron diferentes composiciones compuestas (Fig. 4d y Tabla complementaria 3, todas P <0.01).

El riesgo, sin tener en cuenta los supuestos de ingesta de residuos, por ejemplo, a través del consumo, fue mayor en el polen que en el néctar (Fig. 5a; T = -10,66, df = 93,9, P < 0,01) y la composición del pesticida difirió entre estos materiales de muestra (Fig. 3 complementaria, PERMANOVA F1, 49 = 2,42, P = 0,04). Encontramos que el riesgo basado en el polen estaba relacionado con el riesgo basado en el néctar (Fig. 5b; R2m = 0.10, T = 2.15, df = 53.99, P = 0.04).

a, Los resultados muestran que el riesgo de pesticidas fue mayor con el polen que con el néctar, pero el riesgo se correlacionó entre los materiales de muestra. Como en la Fig. 4b, los puntos en a están escalados por su MCR respectivo, donde un punto más pequeño indica que un solo compuesto domina el riesgo de la mezcla de pesticidas. Los cuadrados delineados (a) representan el riesgo transformado logarítmico medio (néctar n = 70 y polen n = 61). Las predicciones y los intervalos de confianza del 95 % (a,b) provienen de modelos lineales de efectos mixtos con el logaritmo del riesgo transformado. b, Volvimos a analizar los datos con el valor atípico de la izquierda eliminado y los resultados no cambiaron cualitativamente y el ajuste del modelo mejoró.

La exposición de las abejas a los pesticidas surge de la intersección de su actividad con el uso de pesticidas12. Por lo tanto, es probable que la exposición a pesticidas y su riesgo correlacionado (concentraciones ponderadas de toxicidad aditiva) para las abejas se vean afectados por sus rasgos de historia de vida37, en particular los hábitos de alimentación23,26,38 y los patrones de uso de pesticidas y uso de la tierra, especialmente en abejas. cultivos atractivos39,40. Usando un enfoque ecológico para el riesgo de pesticidas, encontramos que los recolectores extensivos (A. mellifera) experimentaron el mayor riesgo independientemente de la proporción de tierra agrícola en el paisaje. Aunque el riesgo se correlacionó entre las especies de abejas, tanto las recolectoras limitadas (O. bicornis) como las recolectoras intermedias (B. terrestris) experimentaron menos riesgo que las recolectoras extensivas (A. mellifera) en paisajes con menos tierra agrícola. Además, el riesgo se correlacionó entre los materiales de muestra y fue mayor en el polen. En consecuencia, el polen recolectado por A. mellifera puede predecir con cautela el riesgo de pesticidas para las abejas, sin tener en cuenta la ingesta de residuos, en comparación con el néctar y el polen recolectados por otras especies de abejas, independientemente del contexto del paisaje. Por lo tanto, el indicador de riesgo de pesticidas basado en polen recolectado por A. mellifera puede ser una métrica prometedora para el monitoreo de pesticidas posterior a la aprobación en sistemas terrestres, generalmente propuesto por la ref. 41 y con paralelos en sistemas acuáticos42.

Los paisajes agrícolas exponen a A. mellifera a múltiples pesticidas15,27,32,43,44,45. Sin embargo, sabemos menos sobre el riesgo de pesticidas resultante, especialmente entre las especies de abejas y en diferentes contextos paisajísticos (pero ver refs. 22, 26, 46, 47). Encontramos que aumentar la proporción de tierra agrícola aumentó el riesgo de B. terrestris y O. bicornis pero no de A. mellifera. Sugerimos que estas diferencias de riesgo dependientes del paisaje son el resultado de patrones de actividad específicos de la especie23,38. El uso diferente de polen de cultivo entre las tres especies respalda esto de alguna manera: la recolección uniforme de A. mellifera y B. terrestris en comparación con la recolección creciente de O. bicornis con una proporción creciente de tierras agrícolas, en consonancia con los hallazgos en manzano para A. mellifera32 y O. cornifrons28. En consecuencia, los cultivos de floración masiva parecen ser una fuente de alimento predominante para A. mellifera en los paisajes agrícolas32,38,40,45. Por el contrario, a pesar del acceso a cultivos de floración masiva, O. bicornis favorece los recursos de polen predominantemente leñosos que no son cultivos cuando están disponibles48,49. Estas diferentes preferencias por el polen de cultivos se evidencian en otros que encuentran que la recolección de polen de cultivos focales se correlaciona positivamente con la proporción de ese cultivo en el paisaje para A. mellifera (manzana32) y B. impatiens (arándano27) pero no para O. bicornis (semilla oleaginosa). violación31,48). Por lo tanto, los conjuntos de características de alimentación (por ejemplo, tamaño de colonia grande y comunicación avanzada) y las preferencias de alimentación probablemente impulsen la prevalencia de A. mellifera en cultivos de floración masiva. En paisajes agrícolas manejados intensivamente con escasos hábitats seminaturales y un alto uso de pesticidas, es cada vez más probable que O. bicornis busque alimento en cultivos de floración masiva menos preferidos y hábitats seminaturales adyacentes a la tierra cultivable31 y, por lo tanto, aumente su exposición y riesgo de pesticidas. En consecuencia, las poblaciones de O. bicornis y forrajeros limitados similares pueden verse afectadas de manera desproporcionada por la intensificación agrícola, ya que sus características agravan los efectos combinados de la pérdida de hábitat y el aumento de la exposición a plaguicidas26. Nuestro uso de O. bicornis como centinela nos permitió estimar la exposición y el riesgo de un recolector limitado en paisajes donde no pueden ocurrir naturalmente, lo que, combinado con la dieta relativamente generalizada de Osmia spp.26,48,50, significa que nuestro las estimaciones para recolectores limitados son probablemente precautorias entre las especies de abejas solitarias.

El cultivo principal (colza, manzana o trébol) fue un factor importante de exposición y riesgo derivado del polen para todas las especies de abejas, independientemente de la proporción de tierra agrícola. Por ejemplo, todas las especies de abejas experimentaron la mayor exposición y riesgo en los sitios de manzanas, seguidas por los sitios de colza y trébol. Estos resultados reflejan el número aprobado de ingredientes activos en los productos fitosanitarios recomendados para su uso en los tres cultivos principales, con la mayoría en manzana y menos en trébol. Los cultivos de manzanas y otras frutas generalmente tienen un mayor uso de pesticidas51 y la consiguiente exposición de las abejas que los cultivos herbáceos anuales o los pastizales permanentes15. También encontramos que la composición de pesticidas en el polen difería entre los tres cultivos, identificando estrategias de manejo de plagas para cultivos específicos e incluso compuestos específicos como determinantes de la exposición y el riesgo a nivel del paisaje. El riesgo de pesticidas de polen fue mayor durante la floración del cultivo que después de la floración en los tres cultivos investigados. Sin embargo, no se correlacionó con la recolección de polen agrícola o de cultivos focales, lo que posiblemente apunta hacia el cultivo tratado y las plantas con flores asociadas afectadas por la deriva como fuentes de exposición a pesticidas20,22,26,27. Centrándonos en muestras de polen y néctar coincidentes espaciotemporalmente de A. mellifera y B. terrestris, encontramos que la exposición y el riesgo eran mayores en el polen que en el néctar, aunque esto no tiene en cuenta la absorción de residuos por parte de las abejas, por ejemplo, a través de un consumo desigual. entre el polen y el néctar33. No obstante, encontramos que el riesgo, pero no la exposición, se correlacionó positivamente entre el polen y el néctar; por lo tanto, el polen puede ser un material de precaución para estimar el riesgo de plaguicidas de las abejas y, más en general, la contaminación por plaguicidas de los ambientes terrestres34,52.

La composición de la mezcla de plaguicidas de polen fue la que más difirió entre A. mellifera y O. bicornis, mientras que B. terrestris se superpuso a las dos. Las tres especies compartían dos de los compuestos más riesgosos, indoxacarb y acetamiprid, mientras que los siguientes compuestos más riesgosos eran exclusivos de cada especie: tiacloprid para A. mellifera, tebuconazol para B. terrestris e imidacloprid para O. bicornis. Sin embargo, el riesgo se correlacionó positivamente entre las tres especies, lo que sugiere que las estimaciones de riesgo para una especie pueden, hasta cierto punto, informar el riesgo para otras especies de abejas. Los valores generalmente bajos de la relación acumulada máxima (MCR) indican que el riesgo de la mezcla de pesticidas, independientemente de la especie de abeja y el cultivo focal, fue impulsado por uno o unos pocos compuestos de alto riesgo (similar a la referencia 53). Los compuestos de alto riesgo eran principalmente insecticidas neonicotinoides (acetamiprid, imidacloprid y tiacloprid), previamente identificados como de alto riesgo para las abejas33,54, pero el compuesto de mayor riesgo era el indoxacarb, un insecticida de oxadiazina. La exposición reducida a estos compuestos de alto riesgo disminuiría sustancialmente el riesgo para las tres especies de abejas. En la UE, las restricciones de pesticidas (imidacloprid 2018, tiacloprid 2021 e indoxacarb 2022) son movimientos regulatorios en esta dirección55,56,57, incluso si los residuos persisten (como imidacloprid en nuestro estudio58) o nuevos compuestos con perfiles de riesgo similares ingresan al mercado en el futuro59,60.

La evaluación de riesgos de plaguicidas se centra principalmente en A. mellifera, en parte debido a su valor económico, facilidad de manejo y una mayor comprensión de la biología de la especie61,62,63. Sin embargo, la evaluación de riesgos se está volviendo más holística36, con un mayor énfasis en las especies que no son Apis64 en reconocimiento de la diversidad de abejas silvestres y su contribución a los servicios de polinización65. Sin embargo, este cambio requiere una mejor comprensión de cómo el riesgo de pesticidas varía entre las especies de abejas y los contextos del paisaje. Encontramos que el riesgo de pesticida estimado a partir del polen recolectado de A. mellifera fue generalmente más alto o similar a B. terrestris y O. bicornis, particularmente en paisajes con menos tierra agrícola. Por lo tanto, si bien las características de las abejas regulan la exposición y el riesgo de pesticidas, existe la posibilidad de extrapolar el riesgo entre las especies de abejas y las fuentes de exposición, con estimaciones de riesgo más altas y, por lo tanto, precautorias basadas en el polen recolectado de A. mellifera. Sin embargo, la exposición a pesticidas y nuestro indicador ecológico de riesgo de pesticidas no tienen en cuenta los procesos específicos de la especie más allá de la intersección entre el uso de pesticidas y la actividad de las abejas, como el consumo dentro del nido o los efectos indirectos que podrían afectar la aptitud de las abejas, consideraciones importantes al momento de mudarse. de la exposición al efecto en la evaluación del riesgo ambiental63.

Usando nuestro enfoque basado en rasgos, concluimos que el contexto del paisaje modifica el riesgo de pesticidas pero solo para recolectores limitados e intermedios (aquí, O. bicornis y B. terrestris, respectivamente). Estos hallazgos resaltan el potencial de los hábitats seminaturales para amortiguar los riesgos relacionados con los pesticidas para las abejas silvestres26,46,66. También concluimos que el polen recolectado por A. mellifera puede predecir el riesgo ambiental de pesticidas para otras especies y es precautorio, particularmente en paisajes menos dominados por la agricultura. Por lo tanto, sugerimos que un indicador de riesgo de pesticidas basado en polen recolectado por A. mellifera es una métrica prometedora para el monitoreo de pesticidas posterior a la aprobación en sistemas terrestres (comparar ref. 41). Sin embargo, quedan dudas sobre cómo esta exposición afecta a las personas y, en última instancia, a las poblaciones de abejas: tareas para una evaluación de riesgos ambientales más holística y realista que tiene como objetivo capturar la exposición a mezclas de pesticidas y los riesgos dentro de la diversa comunidad de abejas67.

Centramos 24 sitios en tres cultivos de flores atractivos para las abejas: colza (8 sitios), manzana (8 sitios) y trébol rojo cultivados para la producción de semillas (8 sitios) en el sur de Suecia (Fig. 2). Estos cultivos florecen secuencialmente: colza durante abril-mayo, manzana durante mayo-junio y trébol rojo durante junio-agosto (Fig. 2c) y se ven afectados por diferentes plagas y, por lo tanto, tienen diferentes estrategias de manejo de plagas. Las recomendaciones nacionales de manejo de plagas para 2019 incluyeron 26 ingredientes activos en colza, 32 en manzana y 14 en semilla de trébol e incluyeron productos acaricidas (2 ingredientes activos), fungicidas (20), herbicidas (20) e insecticidas (13) (Tabla complementaria 1). Seleccionamos los sitios sobre la base de la proporción circundante de tierra agrícola (radio de 2 km) para asegurar un gradiente uniforme (para cada tipo de cultivo) de tierra agrícola y, por lo tanto, el uso anticipado de pesticidas15,16,68. La proporción promedio (± sd) de tierra agrícola fue 74 ± 24 % (rango 29–95 %) para colza, 52 ± 29 % (6–85 %) para manzana y 66 ± 20 % (44–93 %) para trébol. Todos los sitios estaban a más de 6 km de distancia, excepto dos sitios de trébol, a 2 km de distancia. El sur de Suecia se caracteriza por la producción anual de cultivos y el alto uso de pesticidas a nivel nacional69. Los agricultores manejaron los cultivos de manera convencional, a excepción de un campo de cada cultivo focal, que se manejó orgánicamente.

En 2019, colocamos abejas centinelas en los campos de cultivos principales al comienzo de la floración y les permitimos alimentarse libremente sin alimentos complementarios. En cada campo, colocamos: (1) dos o tres colonias de A. mellifera producidas nacionalmente, estandarizadas y manejadas convencionalmente, (2) seis colonias comerciales de B. terrestris (Biobest Biological Systems) en dos grandes cajas de madera ventiladas y (3) tres unidades solitarias de nidos trampa para abejas (en los sitios de colza y manzana) cada una sembrada con 50 capullos machos y 50 hembras de O. bicornis (Wildbiene & Partner) (Métodos complementarios). No ubicamos a O. bicornis en campos de trébol ya que sus fenologías no se superponen (Fig. 2c).

Tomamos muestras de polen de (1) A. mellifera usando trampas de polen unidas a dos colmenas durante 24 h, (2) B. terrestris capturando recolectores (~20 en las seis colonias) y matándolos en hielo seco cuando regresaban a sus colonias. y (3) múltiples provisiones de polen de células de cría de O. bicornis recolectadas por hembras durante la segunda mitad del período de floración. Tomamos muestras de polen de A. mellifera y B. terrestris en dos intervalos de muestreo, coincidiendo con (1) el pico de la floración del cultivo y (2) después de la floración del cultivo y para O. bicornis solo al final de la floración del cultivo (de manera uniforme de todos los polen disponible). En total, recolectamos 48 muestras (595 g) de polen recolectado de A. mellifera, 44 muestras (11 g) de polen recolectado de B. terrestris y 16 muestras (70 g) de polen recolectado de O. bicornis. Durante y después de la floración, las muestras se agruparon tanto para A. mellifera como para B. terrestris, lo que dio como resultado 24 muestras de polen recolectado de A. mellifera, 22 muestras de polen recolectado de B. terrestris (todas las colonias murieron en dos sitios) y 16 muestras de polen recolectado de O. bicornis. No reunimos polen de O. bicornis durante el período de floración ya que esta especie ya combinó provisiones de polen en nuestro nombre.

Para comparar los residuos entre el néctar y el polen, tomamos muestras de recolectores adicionales de A. mellifera (n ≈ 100 individuos por muestra) y B. terrestris (n ≈ 20 individuos por muestra) que regresan 1–2, 4–6 y 12–16 días después de la recolección. una aplicación conocida de pesticidas en cuatro sitios de colza, dos manzanas y siete tréboles (Tabla complementaria 4). Se recolectó polen corbicular y contenido estomacal de néctar de estos recolectores para producir muestras emparejadas de polen y néctar para cada sitio y momento de recolección (n = 54).

Congelamos muestras de polen y abejas, antes de la extracción del néctar, a -20 °C antes de la detección de 120 compuestos pesticidas incluidos en el esquema de monitoreo nacional sueco (Tabla complementaria 5), ​​siguiendo los protocolos establecidos en el Laboratorio de Química Ambiental Orgánica (SLU) (Complementario). Métodos).

Se analizó parte de cada muestra de polen para determinar el uso de polen de las tres especies de abejas en cada sitio. Primero, agrupamos las muestras de polen por sitio, especie de abeja y período de floración en un tubo de 5 ml y las agitamos en 5 ml de etanol al 70 % antes de pipetear 2 μl de la suspensión de polen en un portaobjetos de microscopio teñido y fijado con gel de fucsina bajo un cubreobjetos. . A continuación, identificamos (usando una biblioteca de referencia de polen en el Departamento de Biología (Lund) y ref. 70) y contamos > 400 granos de polen por portaobjetos (7–20 filas, 163 μm de ancho en el portaobjetos) usando un aumento de ×400. Sobre esta base, cuantificamos el uso proporcional de todo el polen de tipo agrícola y el polen de cultivos focales por parte de las abejas y clasificamos este último en un grupo Brassicacae (incluida la colza, Brassica napus), grupo Malus (incluida la manzana, Malus domestica) y Grupo Trifolium pratense (incluido el trébol rojo; T. pratense) (Tabla complementaria 6).

Analizamos el paisaje que rodea nuestros sitios en múltiples escalas espaciales (1000, 1500 y 2000 m, correspondientes a las capacidades promedio de alimentación de las abejas (Fig. 1a)) sobre la base de la capa de datos espaciales IACS proporcionada por la Junta Sueca de Agricultura. Clasificamos las categorías de cobertura del suelo en dos grupos: suelo agrícola (todos los tipos de uso agrícola, como cultivos anuales, huertos, prados y pastizales seminaturales) y suelo no agrícola (incluidos bosques, áreas urbanas y masas de agua). Esta distinción se debe a que nuestro enfoque se centró en la exposición a pesticidas y el riesgo para las abejas del uso agrícola de pesticidas y la exposición de las abejas a pesticidas es mayor en las áreas rurales que en las urbanas22. También calculamos la proporción del cultivo focal en los radios y el tamaño promedio del campo. Confirmamos que la proporción de tierra agrícola era consistente (Figura 8 complementaria) y correlacionada (Figura 9 complementaria) en las tres escalas espaciales para cada tipo de cultivo y, en consecuencia, utilizamos la información del paisaje a la escala más grande (2000 m) en todos los subsiguientes análisis

Usamos concentraciones ponderadas de toxicidad (TWC) como base para indicar el riesgo de pesticidas para las abejas26, donde la TWC de cada compuesto (TWCi) es la relación entre la concentración (ci) de un compuesto detectado en el polen o néctar recolectado por las abejas y su respectivo punto final de toxicidad aguda (LD50i: la dosis requerida para causar el 50 % de mortalidad en la población de prueba)71. Luego, siguiendo un enfoque de adición de concentración, el valor predeterminado recomendado para la evaluación de riesgos ambientales de mezclas72 (aunque algunas clases de compuestos pueden generar sinergias73), sumamos los TWC para calcular la concentración ponderada de toxicidad aditiva de todos los compuestos dentro de una muestra por sitio y especie de abeja ( mezcla TWC):

De ahora en adelante, nos referiremos a esta métrica, un indicador del riesgo relacionado con los pesticidas, como 'riesgo'.

Promediamos la LD50 oral aguda y por contacto (ref. 71) de cada compuesto para proporcionar un indicador general de toxicidad, que refleje cómo las abejas se encuentran con los pesticidas en el paisaje y sus múltiples rutas de exposición37. Usamos la LD50 para A. mellifera adulta porque hay datos de toxicidad incompletos para otras especies de abejas y etapas de vida y, donde hay datos, la LD50 para otras especies de abejas se correlaciona con la correspondiente A. mellifera LD50 (refs. 53, 74). Además, al usar la misma LD50 en todas las especies de abejas, separamos la ecología de las abejas de la toxicología para explorar las diferencias relativas en los patrones de actividad de las abejas en la intersección con el uso de pesticidas. Finalmente, usamos la dosis probada para LD50 basada en pruebas límite71 (usadas cuando se espera que un compuesto sea de baja toxicidad o hay problemas con la solubilidad75), que puede sobrestimar la toxicidad de un compuesto. Tres de estos compuestos ocuparon un lugar destacado en el riesgo específico del compuesto debido a sus altas concentraciones y frecuencia de detección en lugar de toxicidad (Tabla 1).

También calculamos el factor por el cual el riesgo de mezcla (TWCmix) fue mayor que su compuesto más riesgoso compuesto (max(TWCi)) usando un MCR76. Por lo tanto, un MCR cercano a uno indica que un solo compuesto domina el riesgo. El MCR no varió entre especies de abejas o cultivos focales (Fig. 1 complementaria).

Finalmente, también calculamos el riesgo específico del compuesto (Tabla 1 y Tabla complementaria 2) para identificar compuestos de alto riesgo al multiplicar TWCi por su frecuencia de detección específica de abejas33.

Realizamos cuatro análisis principales para comprender el riesgo de pesticidas agrícolas para las especies de abejas, seguidos de análisis multivariados de las composiciones de los compuestos. Realizamos análisis y visualización de datos usando R v.4.1.1., construimos modelos lineales de efectos mixtos (LMM) con el paquete lme477 y analizamos la composición compuesta con el paquete vegan78. Para los análisis primarios, los datos de riesgo se transformaron logarítmicamente y la proporción de polen del cultivo se transformó logit para cumplir con los supuestos de normalidad y homogeneidad de la varianza. Al detectar efectos principales significativos, examinamos la importancia y la diferencia de los niveles de los factores individuales a través de comparaciones por pares de las medias marginales estimadas usando el método de Tukey con el paquete emmeans79. Finalmente, evaluamos los modelos para la sobredispersión y comprobamos la normalidad y la homocedasticidad de los residuos utilizando funciones de diagnóstico en el paquete de rendimiento80. Reportamos valores marginales de R2 calculados siguiendo los métodos de la ref. 81.

Usamos LMM para explorar (1) el riesgo del polen y (2) el uso de polen agrícola, con cultivos focales y especies de abejas interactuando con la proporción de tierra agrícola como efectos fijos y el sitio como una intercepción aleatoria. Incluimos una interacción entre la especie de abeja y el cultivo para ambos análisis, pero esto no fue significativo y, por lo tanto, se eliminó. Además, utilizamos un modelo similar, que incluye el cultivo focal, la interacción de las especies de abejas y el sitio como intercepción aleatoria, para relacionar el polen del cultivo focal con la proporción de ese cultivo focal en el paisaje.

Probamos si el riesgo varió entre las diferentes rondas de muestreo utilizando un LMM con la ronda de muestra, el cultivo focal y las especies de abejas incluidas como efectos fijos y el sitio como una intercepción aleatoria. Finalmente, probamos si el riesgo estaba relacionado con la proporción de polen de cultivos focales, especies de abejas y cultivos focales, con polen de cultivos focales interactuando con especies de abejas, como efectos fijos y el sitio como una intercepción aleatoria.

Examinamos las relaciones de riesgo entre la recolección de polen de especies de abejas específicas del sitio utilizando tres modelos lineales, uno para cada especie. Incluimos las especies de abejas restantes y el cultivo focal como efectos fijos; sin embargo, el cultivo focal no fue significativo en todos los modelos (P > 0.05).

Usamos datos de las colecciones emparejadas de polen y néctar para probar la diferencia en el riesgo entre los materiales de muestra (polen versus néctar), usando LMM con material de muestra, cultivo focal y especies de abejas como efectos fijos, y muestreo anidado en el sitio como un intercepción aleatoria. Además, examinamos las relaciones de riesgo entre las colecciones de material de muestra, usando un LMM con el riesgo de néctar especificado como la variable de respuesta y el riesgo de polen, el cultivo focal y las especies de abejas como efectos fijos, y la ronda de muestreo anidada en el sitio como una intercepción aleatoria.

Usamos PERMANOVA para comparar la composición de compuestos entre cultivos focales y especies de abejas usando un índice de disimilitud de Bray-Curtis basado en una matriz comunitaria estandarizada de Hellinger de valores de riesgo usando la función adonis2() en vegano. Utilizamos un escalado multidimensional no métrico (NMDS) para visualizar diferentes grupos de compuestos. Probamos las diferencias en la dispersión entre cultivos focales o especies de abejas usando la función betadisper() en vegano. No detectamos diferencias en la dispersión de compuestos entre cultivos. Sin embargo, encontramos diferente dispersión de compuestos entre especies de abejas (P = 0.03); por lo tanto, debemos interpretar estas diferencias comunitarias con cautela.

Más información sobre el diseño de la investigación está disponible en el Resumen de informes de Nature Portfolio vinculado a este artículo.

Datos disponibles a través de Figshare https://doi.org/10.6084/m9.figshare.20390751.

Tilman, D., Cassman, KG, Matson, PA, Naylor, R. & Polasky, S. Sostenibilidad agrícola y prácticas de producción intensiva. Naturaleza 418, 671–677 (2002).

Artículo CAS PubMed Google Académico

Tilman, D. et al. Pronosticar el cambio ambiental global impulsado por la agricultura. Ciencia 292, 281–284 (2001).

Artículo CAS PubMed Google Académico

IPBES: Resumen para formuladores de políticas. En el Informe de evaluación sobre polinizadores, polinización y producción de alimentos (eds Potts, SG et al.) (IPBES, 2016).

Potts, SG et al. Salvaguardar a los polinizadores y sus valores para el bienestar humano. Naturaleza 540, 220–229 (2016).

Artículo CAS PubMed Google Académico

Sgolastra, F. et al. Mortalidad sinérgica entre un insecticida neonicotinoide y un fungicida inhibidor de la biosíntesis de ergosterol en tres especies de abejas. Pest Manag Sci. 73, 1236–1243 (2016).

Artículo PubMed Google Académico

Whitehorn, PR, O'Connor, S., Wackers, FL y Goulson, D. El pesticida neonicotinoide reduce el crecimiento de colonias de abejorros y la producción de reinas. Ciencia 336, 351–352 (2012).

Artículo CAS PubMed Google Académico

Rundlöf, M. et al. El recubrimiento de semillas con un insecticida neonicotinoide afecta negativamente a las abejas silvestres. Naturaleza 521, 77–80 (2015).

Artículo PubMed Google Académico

Woodcock, B. et al. Impactos del uso de neonicotinoides en los cambios de población a largo plazo en abejas silvestres en Inglaterra. Nat. común 7, 12459 (2016).

Stuligross, C. & Williams, N. La exposición pasada a insecticidas reduce la reproducción de las abejas y la tasa de crecimiento de la población. proc. Academia Nacional. ciencia EE. UU. 118, e2109909118 (2021).

Stanley, DA et al. La exposición a pesticidas neonicotinoides perjudica los servicios de polinización de cultivos proporcionados por abejorros. Naturaleza 528, 548–550 (2015).

Artículo CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Tamburini, G. et al. La exposición a fungicidas e insecticidas afecta negativamente a los abejorros y los servicios de polinización en condiciones de semicampo. Reinar. En t. 157, 106813 (2021).

Artículo CAS PubMed Google Académico

Sponsler, DB et al. Plaguicidas y polinizadores: una síntesis socioecológica. ciencia Entorno Total. 662, 1012–1027 (2019).

Artículo CAS PubMed Google Académico

Meehan, TD, Werling, BP, Landis, DA & Gratton, C. Simplificación del paisaje agrícola y uso de insecticidas en el Medio Oeste de los Estados Unidos. proc. Academia Nacional. ciencia EE. UU. 108, 11500–11505 (2011).

Artículo CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Nicholson, CC & Williams, NM La heterogeneidad de las tierras de cultivo determina la frecuencia y la intensidad del uso de plaguicidas. Reinar. Res. 16, 074008 (2021).

CAS Google Académico

Böhme, F., Bischoff, G., Zebitz, CPW, Rosenkranz, P. & Wallner, K. Encuesta de residuos de plaguicidas de cargas de polen recolectadas por abejas (Apis mellifera) en intervalos diarios en tres sitios agrícolas en el sur de Alemania. PLoS ONE 13, e0199995 (2018).

Larsen, AE & Noack, F. Impacto de la complejidad local y del paisaje en la estabilidad del control de plagas a nivel de campo. Nat. Sostener. 4, 120–128 (2021).

Artículo Google Académico

Botías, C. et al. Residuos de neonicotinoides en flores silvestres, una ruta potencial de exposición crónica para las abejas. Reinar. ciencia Tecnología 49, 12731–12740 (2015).

Artículo PubMed Google Académico

Krupke, CH, Holland, JD, Long, EY y Eitzer, BD La siembra de maíz tratado con neonicotinoides presenta riesgos para las abejas melíferas y otros organismos no objetivo en un área amplia sin un beneficio constante en el rendimiento de los cultivos. Aplicación J. Ecol. 54, 1449–1458 (2017).

Artículo CAS Google Académico

Wintermantel, D. et al. El riesgo de mortalidad inducida por neonicotinoides para las abejas que se alimentan de néctar de colza persiste a pesar de la moratoria de la UE. ciencia Entorno Total. 704, 135400 (2020).

Artículo CAS PubMed Google Académico

Krupke, CH, Hunt, GJ, Eitzer, BD, Andino, G. & Given, K. Múltiples rutas de exposición a pesticidas para las abejas melíferas que viven cerca de campos agrícolas. PLoS ONE 7, e29268 (2012).

Artículo CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Long, EY & Krupke, CH Las plantas no cultivadas presentan una ruta de exposición a plaguicidas durante toda la temporada para las abejas melíferas. Nat. común 7, 11629 (2016).

Artículo CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

David, A. et al. Contaminación generalizada de flores silvestres y polen recolectado por abejas con mezclas complejas de neonicotinoides y fungicidas comúnmente aplicados a los cultivos. Reinar. En t. 88, 169–178 (2016).

Artículo CAS PubMed Google Académico

Heinrich, B. Las especializaciones de forrajeo de abejorros individuales. Ecol. Monogr. 46, 105–128 (1976).

Artículo Google Académico

Bolin, A., Smith, HG, Lonsdorf, EV y Olsson, O. El intercambio de alimentación dependiente de la escala permite la coexistencia competitiva. Oikos 127, 1575–1585 (2018).

Artículo Google Académico

Cresswell, JE, Osborne, JL & Goulson, D. Un modelo económico de los límites del rango de alimentación en recolectores de lugares centrales con soluciones numéricas para abejorros. Ecol. Entomol. 25, 249–255 (2000).

Artículo Google Académico

Rundlöf, M. et al. Las plantaciones de flores apoyan la reproducción de abejas silvestres y también pueden mitigar los efectos de la exposición a pesticidas. Aplicación J. Ecol. 59, 2117–2127 (2022).

Artículo Google Académico

Graham, KK et al. Identidades, concentraciones y fuentes de exposición a pesticidas en el polen recolectado por abejas manejadas durante la polinización de arándanos. ciencia Rep. 11, 16857 (2021).

Centrella, M. et al. La diversidad de la dieta y el riesgo de pesticidas median los efectos negativos del cambio de uso de la tierra en la producción de crías de abejas solitarias. Aplicación J. Ecol. 57, 1031–1042 (2020).

Artículo CAS Google Académico

De Palma, A. et al. Los rasgos ecológicos afectan la sensibilidad de las abejas a las presiones del uso de la tierra en los paisajes agrícolas europeos. Aplicación J. Ecol. 52, 1567-1577 (2015).

Artículo PubMed PubMed Central Google Académico

Sponsler, DB & Johnson, RM Modelado mecanicista de la exposición a pesticidas: la clave faltante de la toxicología de las abejas melíferas. Reinar. Toxicol. química 36, 871–881 (2017).

Artículo CAS PubMed Google Académico

Holzschuh, A., Dormann, CF, Tscharntke, T. & Steffan-Dewenter, I. Los cultivos de floración masiva mejoran la abundancia de abejas silvestres. Oecología 172, 477–484 (2013).

Artículo PubMed Google Académico

McArt, SH, Fersch, AA, Milano, NJ, Truitt, LL y Böröczky, K. Alto riesgo de pesticidas para las abejas melíferas a pesar de la baja recolección de polen de cultivos focales durante la polinización de un cultivo de floración masiva. ciencia Rep. 7, 46554 (2017).

Sanchez-Bayo, F. & Goka, K. Residuos de plaguicidas y abejas: una evaluación de riesgos. PLoS ONE 9, e94482 (2014).

Artículo PubMed PubMed Central Google Académico

Zioga, E., Kelly, R., White, B. y Stout, JC Residuos de productos fitosanitarios en el polen y el néctar de las plantas: una revisión del conocimiento actual. Reinar. Res. 189, 109873 (2020).

Artículo CAS PubMed Google Académico

El Pacto Verde Europeo (Comisión Europea, 2019).

More, SJ, Auteri, D., Rortais, A. & Pagani, S. EFSA está trabajando para proteger a las abejas y dar forma al futuro de la evaluación de riesgos ambientales. EFSA J. 19, e190101 (2021).

Schmolke, A. et al. Evaluación de la vulnerabilidad a la exposición a plaguicidas en todas las especies de abejas. Reinar. Toxicol. química 40, 2640–2651 (2021).

Artículo CAS PubMed Google Académico

Rollin, O. et al. Diferencias en el uso de recursos florales entre abejas melíferas y abejas silvestres en un sistema de cultivo intensivo. agricola ecosistema Reinar. 179, 78–86 (2013).

Artículo Google Académico

Persson, AS & Smith, HG La persistencia estacional de las poblaciones de abejorros se ve afectada por el contexto del paisaje. agricola ecosistema Reinar. 165, 201–209 (2013).

Artículo Google Académico

Samuelson, AE, Schürch, R. & Leadbeater, E. Las abejas danzantes evalúan los recursos forrajeros urbanos centrales como superiores a las tierras agrícolas. Aplicación J. Ecol. 59, 79–88 (2022).

Artículo Google Académico

Milner, AM & Boyd, IL Hacia la vigilancia de pesticidas. Ciencia 357, 1232–1234 https://doi.org/10.1126/science.aan2683 (2017).

Nowell, LH, Norman, JE, Moran, PW, Martin, JD & Stone, WW Índice de toxicidad de pesticidas: una herramienta para evaluar la toxicidad potencial de las mezclas de pesticidas para los organismos acuáticos de agua dulce. ciencia Entorno Total. 476–477, 144–157 (2014).

Artículo PubMed Google Académico

Mullin, CA, Frazier, M., Frazier, JL, Ashcraft, S. y Simonds, R. Altos niveles de acaricidas y agroquímicos en los colmenares de América del Norte: implicaciones para la salud de las abejas melíferas. PLoS ONE 5, 9754 (2010).

Artículo Google Académico

Pettis, JS y col. La polinización de cultivos expone a las abejas melíferas a pesticidas, lo que altera su susceptibilidad al patógeno intestinal Nosema ceranae. PLoS ONE 8, e70182 (2013).

Artículo CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Végh, R., Sörös, C., Majercsik, N. & Sipos, L. Determinación de pesticidas en el polen de abeja: validación de un método de espectrometría de masas/cromatografía líquida de alto rendimiento para múltiples residuos y análisis de muestras de polen de origen botánico seleccionado . J. Agric. Química alimentaria 70, 1507–1515 (2022).

Artículo PubMed Google Académico

Park, MG, Blitzer, EJ, Gibbs, J., Losey, JE y Danforth, BN Los efectos negativos de los pesticidas en las comunidades de abejas silvestres pueden ser amortiguados por el contexto del paisaje. proc. R. Soc. B 282, 20150299 (2015).

Artículo PubMed PubMed Central Google Académico

Graham, KK et al. El riesgo de pesticidas para las abejas manejadas durante la polinización de arándanos se debe principalmente a exposiciones fuera de la granja. ciencia Rep. 12, 7189 (2022).

Artículo CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Yourstone, J., Karlsson, M., Klatt, BK, Olsson, O. & Smith, HG Efectos de los recursos agrícolas y no agrícolas y la competencia: gran importancia de los árboles y la colza para la reproducción de abejas solitarias. Biol. Conservar 261, 109249 (2021).

Persson, AS, Mazier, F. & Smith, HG Cuando los mendigos eligen: cómo la anidación de una abeja solitaria se ve afectada por la dinámica temporal de las plantas de polen en el paisaje. Ecol. Evol. 8, 5777–5791 (2018).

Artículo PubMed PubMed Central Google Académico

Wood, TJ, Holland, JM y Goulson, D. Proporcionar recursos de alimentación para abejas solitarias en tierras de cultivo: los esquemas actuales para polinizadores benefician a un conjunto limitado de especies. Aplicación J. Ecol. 54, 323–333 (2016).

Garthwaite, D. et al. Recopilación de datos de aplicación de plaguicidas con vistas a la realización de evaluaciones de riesgo ambiental de plaguicidas (EFSA, 2017).

de Oliveira, RC, Nascimento Queiroz, SC, Pinto da Luz, CF, Silveira Porto, R. & Rath, S. El polen de abeja como bioindicador de contaminación ambiental por plaguicidas. Chemosphere 163, 525–534 (2016).

Artículo PubMed Google Académico

Arena, M. & Sgolastra, F. Un metanálisis que compara la sensibilidad de las abejas a los pesticidas. Ecotoxicología 23, 324–334 (2014).

Artículo CAS PubMed Google Académico

Douglas, MR, Sponsler, DB, Lonsdorf, EV y Grozinger, CM El análisis a nivel de condado revela un paisaje que cambia rápidamente de peligro de insecticida para las abejas melíferas (Apis mellifera) en las tierras agrícolas de EE. UU. ciencia Rep. 10, 797 (2020).

Reglamento de Ejecución (UE) 2021/2081 de la Comisión, de 26 de noviembre de 2021, relativo a la no renovación de la aprobación de la sustancia activa indoxacarb, de conformidad con el Reglamento (CE) n.º 1107/2009 del Parlamento Europeo y del Consejo relativo a la instalación de plantas productos de protección en el mercado, y por el que se modifica el Reglamento de Ejecución (UE) n.º 540/2011 de la Comisión (EUR-Lex, 2021); http://data.europa.eu/eli/reg_impl/2021/2081/oj

Reglamento de Ejecución (UE) 2020/23 de la Comisión, de 13 de enero de 2020, relativo a la no renovación de la aprobación de la sustancia activa tiacloprid, de conformidad con el Reglamento (CE) n.º 1107/2009 del Parlamento Europeo y del Consejo relativo a la colocación de productos fitosanitarios en el mercado, y por el que se modifica el anexo del Reglamento de Ejecución (UE) n.º 540/2011 de la Comisión (EUR-Lex, 2020); http://data.europa.eu/eli/reg_impl/2020/23/oj

Reglamento de Ejecución (UE) 2018/783 de la Comisión, de 29 de mayo de 2018, por el que se modifica el Reglamento de Ejecución (UE) n.º 540/2011 en lo que respecta a las condiciones de aprobación del principio activo imidacloprid (EUR-Lex, 2018); http://data.europa.eu/eli/reg_impl/2018/783/oj

Herbertsson, L., Jonsson, O., Kreuger, J., Smith, HG y Rundlöf, M. Nota científica: imidacloprid encontrado en plantas silvestres aguas abajo de invernaderos permanentes en Suecia. Apidologie 52, 946–949 (2021).

Artículo Google Académico

Tosi, S. et al. La exposición realista de campo a largo plazo a un pesticida de última generación, la flupiradifurona, perjudica el comportamiento y la supervivencia de las abejas melíferas. común Biol. 4, 805 (2021).

Artículo CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Siviter, H. & Muth, F. ¿Los nuevos insecticidas representan una amenaza para los insectos benéficos?: los nuevos insecticidas dañan a los insectos. proc. R. Soc. B 287, 20201265 (2020).

Artículo PubMed PubMed Central Google Académico

EFSA. Orientación sobre la evaluación de riesgos de los productos fitosanitarios para las abejas (Apis mellifera, Bombus spp. y abejas solitarias). EFSA J. 11, 3295 (2013).

Guía para evaluar los riesgos de pesticidas para las abejas (US EPA, 2014).

Boyle, NK et al. Taller sobre el paradigma de evaluación de la exposición a pesticidas para abejas no apis: fundamentos y resúmenes. Reinar. Entomol. 48, 4–11 (2019).

Artículo PubMed Google Académico

EFSA. Análisis de la evidencia para apoyar la definición de objetivos de protección específicos para abejorros y abejas solitarias. EFSA J. 19, EN-7125 (2022).

Garibaldi, LA et al. Los polinizadores silvestres mejoran la fructificación de los cultivos independientemente de la abundancia de abejas melíferas. Ciencia 339, 1608–1611 (2013).

Artículo CAS PubMed Google Académico

Tscharntke, T., Grass, I., Wanger, TC y Westphal, C. Restaurar la biodiversidad necesita más que reducir los pesticidas. Tendencias Ecol. Evol. 37, 115–116 (2022).

Artículo PubMed Google Académico

Topping, CJ et al. Evaluación holística del riesgo ambiental para las abejas. Ciencia 37, 897 (2021).

Artículo Google Académico

Tsvetkov, N. et al. La exposición crónica a los neonicotinoides reduce la salud de las abejas cerca de los cultivos de maíz. Ciencia 356, 1395–1397 (2017).

Artículo CAS PubMed Google Académico

Jonsson, O., Fries, I. & Kreuger, J. Desarrollo de métodos de análisis y detección de agentes fitosanitarios en abejas y polen (CKB, 2013).

Sawyer, R. Identificación de polen para apicultores (Univ. Cardiff Press, 1981).

Base de datos de propiedades de plaguicidas de la IUPAC (Univ. de Hertfordshire, 2022).

Comité Científico de la EFSA & More, SJ et al. Orientación sobre metodologías armonizadas para la salud humana, la salud animal y la evaluación del riesgo ecológico de la exposición combinada a múltiples productos químicos. EFSA J. 17, e05634 (2019).

Martín, O. et al. Diez años de investigación sobre sinergismos y antagonismos en mezclas químicas: una revisión sistemática y una reevaluación cuantitativa de los estudios de mezclas. Reinar. En t. 146, 106206 (2021).

Artículo CAS PubMed Google Académico

DiBartolomeis, M., Kegley, S., Mineau, P., Radford, R. & Klein, K. Una evaluación de la carga de toxicidad aguda de insecticidas (AITL) de pesticidas químicos utilizados en tierras agrícolas en los Estados Unidos. PLoS ONE 14, e0220029 (2019).

Artículo CAS PubMed PubMed Central Google Scholar

Prueba No. 213: Abejas, Prueba de Toxicidad Oral Aguda (OCDE, 1998); https://doi.org/10.1787/9789264070165-es

Price, PS & Han, X. Relación máxima acumulada (MCR) como herramienta para evaluar el valor de realizar una evaluación de riesgo acumulativo. En t. J. Medio Ambiente. Res. Salud Pública 8, 2212–2225 (2011).

Artículo PubMed PubMed Central Google Académico

Bates, D., Mächler, M., Bolker, B. & Walker, S. Ajuste de modelos lineales de efectos mixtos usando lme4. Estado J. suave 67, 1–48 (2015).

Oksanen, J. et al. Paquete de Ecología Comunitaria Vegana Versión 2.6-2 (2022).

Lenth, R. emmeans: Medias marginales estimadas, también conocidas como medias de mínimos cuadrados (2022).

Lüdecke, D., Ben-shachar, MS, Patil, I. & Makowski, D. rendimiento: un paquete R para la evaluación, comparación y prueba de la declaración de necesidad de modelos estadísticos. J. Software de código abierto. 6, 3139 (2021).

Nakagawa, S. & Schielzeth, H. Un método general y simple para obtener R2 a partir de modelos lineales generalizados de efectos mixtos. Métodos Ecol. Evol. 4, 133–142 (2013).

Artículo Google Académico

Kendall, LK et al. Los movimientos de alimentación potenciales y realizados de las abejas están determinados diferencialmente por el tamaño corporal y la sociabilidad. Ecología 103, e3809 (2022).

Parreño, MA et al. Vínculos críticos entre la biodiversidad y la salud en la conservación de las abejas silvestres. Tendencias Ecol. Evol. 37, 309–321 (2022).

Artículo PubMed Google Académico

Descargar referencias

Agradecemos a los agricultores y terratenientes por brindar acceso a sus tierras, apicultores por el manejo de colonias, A. Bates, O. Ronsevych, G. Svensson, ET Talavan y T. Krausl por la recolección y manejo de muestras, M. Karlsson por la identificación del polen y D Sponsler y C. Stuligross por sus comentarios constructivos y estimulantes sobre el manuscrito. Esta investigación fue apoyada por el consejo de investigación sueco Formas (2018-02283 (MR y OJ)), 2018-01020 (MR y JRdM)), el área de investigación estratégica BECC (Biodiversidad y Servicios Ecosistémicos en un Clima Cambiante; 2016/1873 ( MR)) y la Unión Europea Horizonte 2020 PoshBee (evaluación, seguimiento y mitigación paneuropeos de factores estresantes en la salud de las abejas; 773921 (JRdM)).

Financiamiento de acceso abierto proporcionado por la Universidad de Lund.

Jessica L. Knapp

Dirección actual: Departamento de Botánica, Trinity College Dublin, Dublín, Irlanda

Departamento de Biología, Universidad de Lund, Lund, Suecia

Jessica L. Knapp, Charlie C. Nicholson y Maj Rundlöf

Departamento de Ciencias Acuáticas y Evaluación, SLU Centro de Pesticidas en el Medio Ambiente, Universidad Sueca de Ciencias Agrícolas, Uppsala, Suecia

Ove Jonsson

Departamento de Ecología, Universidad Sueca de Ciencias Agrícolas, Uppsala, Suecia

Joachim R. de Miranda

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JLK hizo contribuciones sustanciales a la concepción, adquisición e interpretación de datos y redactó el artículo. CCN hizo contribuciones sustanciales a la concepción, análisis e interpretación de datos y redactó el artículo. OJ participó en la adquisición de fondos y adquisición, análisis e interpretación de datos. JRdM ayudó con la adquisición de fondos y datos. MR contribuyó a la adquisición de fondos, hizo contribuciones sustanciales a la concepción y diseño, adquisición e interpretación de datos y redactó el artículo. Todos los autores revisaron críticamente el documento en busca de contenido intelectual importante.

Correspondencia a Jessica L. Knapp o Maj Rundlöf.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

Nature Ecology & Evolution agradece a Ben Woodcock y a los otros revisores anónimos por su contribución a la revisión por pares de este trabajo. Los informes de los revisores están disponibles.

Nota del editor Springer Nature se mantiene neutral con respecto a los reclamos jurisdiccionales en mapas publicados y afiliaciones institucionales.

Métodos Suplementarios, Resultados, Figs. 1 a 9 y tablas 1, 3, 4 y 6.

La Tabla complementaria 2 enumera todos los compuestos detectados, su frecuencia, la LD50 media y el riesgo asociado. La Tabla complementaria 5 enumera todos los compuestos examinados y los límites de detección estimados (LOD).

Acceso abierto Este artículo tiene una licencia internacional Creative Commons Attribution 4.0, que permite el uso, el intercambio, la adaptación, la distribución y la reproducción en cualquier medio o formato, siempre que se otorgue el crédito correspondiente al autor o autores originales y a la fuente. proporcionar un enlace a la licencia Creative Commons e indicar si se realizaron cambios. Las imágenes u otro material de terceros en este artículo están incluidos en la licencia Creative Commons del artículo, a menos que se indique lo contrario en una línea de crédito al material. Si el material no está incluido en la licencia Creative Commons del artículo y su uso previsto no está permitido por la regulación legal o excede el uso permitido, deberá obtener el permiso directamente del titular de los derechos de autor. Para ver una copia de esta licencia, visite http://creativecommons.org/licenses/by/4.0/.

Reimpresiones y permisos

Knapp, JL, Nicholson, CC, Jonsson, O. et al. Los rasgos ecológicos interactúan con el contexto del paisaje para determinar el riesgo de pesticidas de las abejas. Nat Ecol Evol 7, 547–556 (2023). https://doi.org/10.1038/s41559-023-01990-5

Descargar cita

Recibido: 28 abril 2022

Aceptado: 22 de diciembre de 2022

Publicado: 27 febrero 2023

Fecha de emisión: abril de 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s41559-023-01990-5

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Naturaleza Ecología y Evolución (2023)