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Revista ISME (2023)Citar este artículo

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La latencia es una adaptación a vivir en ambientes fluctuantes. Permite que las personas entren en un estado reversible de actividad metabólica reducida cuando se ven desafiadas por condiciones desfavorables. La latencia también puede influir en las interacciones de las especies al proporcionar a los organismos un refugio contra depredadores y parásitos. Aquí probamos la hipótesis de que, al generar un banco de semillas de individuos protegidos, la latencia puede modificar los patrones y procesos de coevolución antagónica. Realizamos un experimento diseñado factorialmente en el que pasamos un huésped bacteriano (Bacillus subtilis) y su fago (SPO1) en presencia frente a ausencia de un banco de semillas que consiste en endosporas latentes. Debido en parte a la incapacidad de los fagos para adherirse a las esporas, los bancos de semillas estabilizaron la dinámica de la población y dieron como resultado densidades mínimas de huéspedes 30 veces más altas en comparación con las bacterias que no pudieron entrar en latencia. Al proporcionar un refugio a las cepas sensibles a los fagos, mostramos que los bancos de semillas conservaron la diversidad fenotípica que, de lo contrario, se perdería con la selección. La latencia también almacenó diversidad genética. Después de caracterizar la variación alélica con la secuenciación de la población agrupada, encontramos que los bancos de semillas retenían el doble de genes del huésped con mutaciones, estuvieran o no presentes los fagos. Basándonos en las trayectorias mutacionales a lo largo del experimento, demostramos que los bancos de semillas pueden amortiguar la coevolución entre bacterias y fagos. La latencia no solo crea una estructura y una memoria que protege a las poblaciones de las fluctuaciones ambientales, sino que también modifica las interacciones de las especies en formas que pueden retroalimentar la dinámica ecoevolutiva de las comunidades microbianas.

La coevolución surge de cambios evolutivos recíprocos entre dos o más especies. Común entre los mutualistas, la coevolución también es un proceso importante para comprender la dinámica huésped-parásito [1]. Por ejemplo, las interacciones antagónicas tienden a involucrar la selección de estrategias de defensa, ya sean atributos de comportamiento o características morfológicas, que disminuyen los efectos negativos de un parásito en la aptitud del huésped [2,3,4]. A su vez, los parásitos a menudo evolucionan para superar la inversión de un anfitrión en estrategias defensivas [5, 6]. Estos mecanismos subyacentes de coevolución pueden dar lugar a retroalimentaciones ecoevolutivas que tienen implicaciones para la diversidad y la dinámica de las poblaciones acopladas [7,8,9,10]. La complejidad de la coevolución está más influenciada por la demografía [11], los sistemas de apareamiento [12], la nutrición [13], la productividad [14], la dispersión [15] y otros rasgos que contribuyen a la aptitud del organismo [16].

Un rasgo que puede afectar la coevolución es la latencia. Cuando se ven desafiados por condiciones fluctuantes o subóptimas, muchos organismos interpretan las señales ambientales y, en respuesta, hacen la transición a un estado metabólicamente inactivo. Los organismos también pueden cubrir sus apuestas en entornos impredeciblemente ruidosos mediante la transición estocástica entre estados metabólicos [17, 18]. Con cualquiera de las dos estrategias, la latencia crea un reservorio de individuos inactivos conocido como "banco de semillas". Aunque no son capaces de reproducirse, los individuos inactivos disfrutan de tasas reducidas de mortalidad. Como resultado, los bancos de semillas afectan la evolución y ecología de las poblaciones. Por ejemplo, la deriva genética se reduce con un banco de semillas porque aumenta el tamaño efectivo de la población [19,20,21]. Además, los bancos de semillas retienen individuos en una población que de otro modo sería vulnerable a la eliminación por selección natural [22, 23]. En conjunto, el almacenamiento genético proporcionado por los bancos de semillas puede proteger a los linajes de la extinción y contribuir al mantenimiento de la diversidad dentro de una población [24].

Los bancos de semillas también alteran las interacciones de las especies de maneras que pueden afectar la coevolución. Está bien establecido que la latencia permite la coexistencia de especies competidoras a través del efecto de almacenamiento. Este fenómeno refleja la capacidad de las especies para crecer en condiciones favorables y minimizar las pérdidas durante condiciones desfavorables debido a etapas de vida prolongadas [25, 26]. De manera similar, los bancos de semillas modifican la dinámica de las especies que interactúan antagónicamente. Por un lado, la latencia puede reforzarse proporcionando beneficios indirectos a los depredadores y parásitos. Por ejemplo, la formación de estructuras de reposo por zooplancton de crustáceos (Daphnia pulex) puede limitar el sobrepastoreo de recursos microbianos y reducir la amplitud de los ciclos depredador-presa [27]. Por otro lado, las observaciones de diversos taxones, que van desde bacterias hasta roedores, sugieren que la latencia puede proporcionar a las presas un refugio contra los organismos que las infectan o las consumen [28,29,30]. Sin embargo, algunos parásitos parecen haber absorbido la latencia del huésped de una manera que aumenta su supervivencia y transmisión [31,32,33]. Si bien estas observaciones han inspirado el trabajo teórico que examina la interacción entre la latencia y la coevolución de la dinámica huésped-parásito, faltan pruebas empíricas [34, 35].

Durante décadas, las comunidades de bacterias y fagos se han utilizado para probar la teoría coevolutiva [36]. Las cepas microbianas se pueden ensamblar, replicar y propagar en pequeños volúmenes durante cientos a miles de generaciones. Los tiempos de generación cortos y los tamaños de población grandes permiten una evolución rápida, que se puede rastrear a través de un muestreo longitudinal [37]. En tales estudios, las bacterias y los fagos a menudo coexisten debido en parte a la dinámica de la carrera armamentista y a la selección dependiente de la frecuencia negativa, lo que se ha demostrado con las redes de infección y la secuenciación del genoma [38,39,40]. El creciente interés en las estrategias de defensa contra virus brinda la oportunidad de obtener nuevos conocimientos sobre la coevolución bacteria-fago [41]. Si bien muchas formas de defensa del virus, como la modificación de restricción y CRISPR-Cas, tienen lugar dentro de la célula [42, 43], otras formas de resistencia tienen lugar en la superficie de la célula. En el último caso, los objetivos de selección a menudo se asocian con el paso inicial de la infección, donde las estructuras similares a la cola de una partícula de fago se unen a pilli, flagelos, lipopolisacáridos u otras moléculas receptoras que se encuentran en la membrana externa de la célula [38, 39, 44 ]. En última instancia, la coevolución bacteria-fago depende de los loci genéticos bajo selección y los costos de aptitud de las cepas evolucionadas, junto con los refugios físicos o fisiológicos de los fagos [45,46,47,48].

Los sistemas microbianos también proporcionan un medio para probar cómo la latencia contribuye a la coevolución. Una de las formas de latencia mejor comprendidas es la endosporulación [49]. Cuando se enfrentan a la limitación de recursos, las bacterias como Bacillus y Clostridium se someten a un proceso de desarrollo complejo que transforma una célula vegetativa en crecimiento activo en una espora inactiva metabólicamente inerte y de larga vida [50, 51]. Las vías que controlan la endosporulación están bien caracterizadas y son susceptibles de manipulación genética, lo que puede aprovecharse en ensayos de evolución experimental [52, 53]. Si bien la endosporulación confiere tolerancia a una amplia gama de factores estresantes ambientales, también puede modificar las interacciones con los fagos [54]. Por ejemplo, los receptores necesarios para la unión de los fagos están enmascarados por la cubierta de esporas [55], lo que podría hacer que las bacterias sean resistentes a la infección. Sin embargo, los parásitos virales pueden superar este mecanismo de defensa de latencia. Estudios recientes han demostrado que algunos fagos portan genes derivados del huésped que pueden inhibir la endosporulación y, por lo tanto, eliminar el refugio potencial conferido por este tipo de plasticidad fenotípica [56, 57].

En este estudio, realizamos experimentos con una bacteria formadora de esporas (Bacillus subtilis) y su fago para probar cómo la latencia y el banco de semillas resultante influyen en la dinámica ecoevolutiva de un huésped y un parásito coevolutivos. Después de diseñar una mutación en un gen esencial para la esporulación, probamos cómo los bancos de semillas afectan las tasas de infección, la dinámica de la población y la estabilidad de la comunidad. Al aislar bacterias de diferentes momentos del experimento, rastreamos el mantenimiento de fenotipos resistentes a fagos en la población huésped en presencia y ausencia de un banco de semillas. Utilizando la secuenciación de poblaciones agrupadas, también cuantificamos patrones de diversidad molecular y firmas genéticas de coevolución.

Utilizamos Bacillus subtilils 168 Δ6 (Tabla S1) como huésped bacteriano en nuestros experimentos. A este derivado modificado de la cepa modelo B. subtilis 168 se le han eliminado todos los profagos conocidos de su genoma y es capaz de formar endosporas [58]. A partir de la cepa Δ6, diseñamos un huésped que no esporula mediante la eliminación de spoIIE, un gen que es específico y esencial para la formación de endosporas (consulte el Texto complementario). Confirmamos que la eliminación de spoIIE no afectó la aptitud ni alteró la infección por fagos (consulte el Texto complementario). Cultivamos las bacterias formadoras de esporas (Δ6) y no formadoras de esporas (Δ6 ΔspoIIE) en medio LB con bajo contenido de sal (5 g/L NaCl) o medio de esporulación Difco (DSM [59]). Los medios se modificaron con cloranfenicol (5 µg/mL) al que el Bacillus diseñado es resistente, agar (15 g/L) para placas y CaCl2 (10 mM en LB y 1 mM en DSM) para facilitar la adsorción de fagos. Usamos el fago SPO1 como parásito en nuestros experimentos (Tabla S1). Este fago virulento pertenece a la familia Herelleviridae [60], un grupo de virus con representantes que pueden infectar a B. subtilis y otros Bacillota [61]. SPO1 tiene un genoma dsDNA (132 kb) y una morfología similar a la de un miovirus, que incluye una larga cola contráctil y una cabeza icosaédrica [62]. Para amplificar SPO1, recolectamos lisados ​​de infecciones de placa después de inundar placas de Petri con tampón de pH 7.5 (Tris 10 mM, MgSO4 10 mM, NaCl 4 g/L, CaCl2 1 mM). Luego limpiamos el tampón que contiene fagos de las bacterias mediante centrifugación (7200 × g, 10 min) y filtración (0,2 μm).

Para caracterizar la unión a los huéspedes, realizamos ensayos de adsorción en los que cuantificamos el porcentaje de partículas de fago que se unieron a las esporas y las células vegetativas a lo largo del tiempo [63]. Purificamos las esporas producidas en un cultivo nocturno en DSM mediante tratamiento con lisozima (50 µg/mL, 1 hora, 37 °C), seguido de tratamiento con SDS (0,05 %) y tres lavados en H2O. Para evitar la germinación, resuspendimos las esporas purificadas en solución salina tamponada con Tris (pH 7,5) que carecía de los recursos necesarios para la germinación. Las células vegetativas se recogieron de un cultivo durante la noche en medio LB, que se lavaron y resuspendieron en solución salina tamponada con Tris (pH 7,5). Para iniciar un ensayo de adsorción, mezclamos 107-108 células vegetativas o esporas purificadas con ~104 fagos (multiplicidad de infección = 10-3-10-4) en una incubadora con agitación durante 5 min a 37 °C antes del muestreo. Inmediatamente filtramos las muestras (0,2 µm) para eliminar las células y los fagos adsorbidos antes de medir el título de los fagos no absorbidos mediante ensayos de placas. Esto involucró placas de doble capa con superposiciones de agar al 0,3% [64]. Medimos el título de fago inicial configurando un matraz de control sin células. A partir de la abundancia de fagos, calculamos el porcentaje de adsorción y probamos si estos valores eran mayores que cero usando una prueba t unilateral.

Realizamos un experimento diseñado factorialmente 2 × 2 en el que pasamos en serie bacterias y fagos en presencia o ausencia de un banco de semillas (Fig. 1). Para cada unidad experimental, inoculamos 10 mL de DSM con 100 μL de un cultivo nocturno de B. subtilis que se inició a partir de una sola colonia de Δ6 (+ tratamiento de banco de semillas) o Δ6 ΔspoIIE (- tratamiento de banco de semillas) que no forma esporas. ). La mitad de las unidades experimentales (n = 3 para cada tratamiento del banco de semillas) se asignaron aleatoriamente a un grupo de control no infectado (fago-), mientras que el resto recibió 106 unidades formadoras de placa (PFU) de un lisado isogénico de SPO1 para lograr una multiplicidad de infección de 0,0002 (+ fago). Una vez establecidos los tratamientos, mantuvimos todas las poblaciones (n = 12) en 10 mL de DSM en matraces Erlenmeyer de 50 mL en una incubadora con agitación (200 rpm) a 37 °C.

En el tratamiento del banco de semillas +, usamos una cepa de Bacillus subtilis que era capaz de formar endosporas después de que los recursos se agotaron por el crecimiento (flechas negras). Además, establecimos un banco de semillas externo (que se muestra en azul) para extender el tiempo de residencia de las endosporas. El primer paso de este proceso consistió en la purificación de endosporas mediante tratamiento térmico (llama = 80 °C, 20 min), que eliminó fagos y células vegetativas de una muestra tomada de la población focal contenida en un matraz. Luego, mezclamos estas endosporas con endosporas preservadas de transferencias anteriores que se obtuvieron de la misma manera. Esta mezcla de esporas (es decir, banco de semillas externo) y una muestra sin tratar tomada de una población focal se usaron para inocular medio fresco y establecer la siguiente transferencia. En el tratamiento del banco de semillas, se realizaron transferencias en serie (flechas negras) con una cepa mutante de B. subtilis que no era capaz de producir endosporas en medio rico después de agotarse los recursos debido a una mutación diseñada en un gen que es esencial para la esporulación ( estropear). Después de establecer el banco de semillas con una transferencia serial inicial (t-1), comenzamos el experimento en t0 infectando la mitad de las poblaciones con el fago SPO1. Por simplicidad, no se muestran los controles no infectados. Ver métodos para más detalles.

Cuando se cultiva en DSM, Δ6 agota rápidamente los recursos, lo que promueve la esporulación. Por ejemplo, las endosporas constituyeron el 65 ± 7 % (media ± SD, n = 3) de la población después de 48 h de incubación. Sin embargo, cuando se transfirieron a un medio fresco, estas esporas germinaron a una tasa del 50 % h-1 (Fig. S1), lo que tiene el potencial de limitar la acumulación de individuos inactivos de transferencias pasadas cuando las poblaciones se transfieren en serie. Por lo tanto, generamos un banco de semillas externo estructurado por edad, lo que nos permitió mezclar endosporas viejas y nuevas sin pérdida de germinación (Fig. 1). Luego, las endosporas del banco de semillas externo podrían volver a agregarse a la población focal de una manera que extendiera el tiempo de residencia de las endosporas en nuestro experimento (ver Texto complementario). Para comenzar, recolectamos y lavamos las células dos veces con volúmenes iguales de solución salina tamponada con fosfato (pH = 7,4) en una centrífuga (8000 × g, 5 min) para eliminar el medio residual que podría desencadenar la germinación de esporas. A continuación, para aislar las endosporas, tratamos con calor las muestras para eliminar los fagos y las células vegetativas (80 °C, 20 min). En cada transferencia, se agregaron endosporas aisladas al banco de semillas mezclándolas con las endosporas del banco de semillas de la transferencia anterior en una relación volumétrica de 4:1 (nuevas:viejas). Por último, agregamos una muestra de este banco de semillas recién mezclado a la población focal en la próxima transferencia en serie (Fig. 1).

Para rastrear la dinámica de la población, pasamos en serie bacterias y fagos a lo largo del tiempo. En cada transferencia, tomamos alícuotas del 1% de la población (100 μL) en medio fresco en un matraz Erlenmeyer nuevo (Fig. 1). Para las poblaciones asignadas al tratamiento del banco de semillas +, transferimos 50 μL de una muestra de población no tratada y 50 μL del banco de semillas para controlar el tamaño total del inóculo. Transferimos cada población cada dos días durante 28 días para un total de 14 transferencias, lo que ascendió a aproximadamente 90 generaciones de huéspedes. Muestreamos cada unidad experimental diariamente para cuantificar el tamaño de la población (ver más abajo). En cada transferencia (48 h), conservamos muestras de las poblaciones de fagos y huéspedes para evaluar la evolución fenotípica y molecular (ver más abajo). Las bacterias se conservaron añadiendo glicerol (15 % volumen por volumen) a una muestra de la población antes del almacenamiento a -80 °C. Para la conservación de las endosporas bacterianas, almacenamos bancos de semillas externos a 4 °C. Para la conservación de los lisados ​​de fagos, se aclararon 5 ml de muestra mediante centrifugación (7200 × g, 10 min) y el sobrenadante se almacenó a 4 °C con 0,1 ml de cloroformo.

Cuantificamos las densidades bacterianas con un ensayo de citometría de flujo que distinguió las endosporas de las células vegetativas (no esporas) en función de la captación diferencial de la tinción de ácido nucleico SYBR green [65]. Cuantificamos las densidades de fagos mediante un ensayo de PCR cuantitativa (qPCR) con cebadores específicos de SPO1 (Tabla S2) junto con una curva estándar hecha a partir de una dilución en serie del lisado de fagos ancestrales de título conocido. Con los datos resultantes, probamos los efectos principales del tratamiento con fagos, el tratamiento del banco de semillas y el tiempo, junto con interacciones de mayor orden utilizando medidas repetidas (RM)-ANOVA implementado con un modelo lineal de efectos mixtos (paquete R nlme v3.1 -149 [66]). Para ayudar a cumplir con las suposiciones, transformamos los datos de abundancia sin procesar utilizando el método Box-Cox (R package car v3.0-10 [67]). Para tener en cuenta la falta de independencia en el muestreo repetido de poblaciones a lo largo del tiempo, incluimos una estructura de correlación de media móvil autorregresiva (corARMA(p,q)) con parámetros seleccionados según el criterio de información de Akaike (AIC). Para identificar las diferencias entre las combinaciones de tratamientos, realizamos un análisis post hoc basado en las medias marginales estimadas del modelo RM-ANOVA usando el paquete emmeans R (v1.5.1 [68]). Consulte el Texto complementario para obtener más detalles.

Para probar cómo los bancos de semillas afectaron la evolución de la resistencia a los fagos, caracterizamos la susceptibilidad de las bacterias a la infección por el fago ancestral en diferentes momentos. Nuestro ensayo involucró la detección de un cultivo bacteriano turbio con un replicador de clavijas en placas DSM que contenían una superficie extendida del SPO1 ancestral (Fig. S2). Como control, detectamos los mismos clones en placas DSM sin fago. Los clones bacterianos que podían crecer en ambas placas se puntuaron como resistentes, mientras que los clones que crecieron sólo en ausencia de fagos se puntuaron como susceptibles. Desafiamos a los clones bacterianos (n = 22 por población) aislados de muestras conservadas durante las primeras cuatro transferencias del experimento de coevolución contra el fago ancestral. Los clones revividos del banco de semillas se probaron de la misma manera (n = 22 por población). Probamos los efectos del tratamiento del banco de semillas y el origen del clon (población total frente al banco de semillas) sobre la evolución de la resistencia al fago ancestral usando RM-ANOVA como se describió anteriormente.

Realizamos la secuenciación de poblaciones agrupadas para evaluar cómo el banco de semillas y los tratamientos con fagos afectaron la dinámica evolutiva molecular de las poblaciones de bacterias y fagos. Extrajimos ADN genómico al final de las transferencias en serie 1, 4, 7, 10 y 14 del experimento de coevolución (ver Texto complementario). Se construyeron bibliotecas de extremos emparejados con una cobertura mínima objetivo de 100 con lecturas de 2 × 38 pb para fagos y lecturas de 2 × 150 pb para bacterias. La secuenciación se realizó con un secuenciador NextSeq500 (Illumina). Las mutaciones y su frecuencia se llamaron usando breseq [69] en modo polimorfismo. Para centrarnos en las mutaciones con el mayor efecto potencial sobre la aptitud, restringimos nuestros análisis a mutaciones, inserciones y deleciones no sinónimas. Las trayectorias de frecuencia de mutación a lo largo del tiempo se consideraron solo para las mutaciones que se detectaron en al menos tres puntos de tiempo.

Para comparar el efecto de los tratamientos con fagos y bancos de semillas sobre la diversidad genética de las bacterias, calculamos la multiplicidad (m) de cada gen en cada población [70]. En nuestra implementación, la multiplicidad estandariza el número de mutaciones observadas en un gen según la longitud del gen y permite realizar comparaciones entre genes y poblaciones. Dado que se observaron pocos eventos de fijación, pesamos la multiplicidad de genes por la frecuencia media de todas las mutaciones en ese gen, excluyendo los ceros. La multiplicidad (m) del i-ésimo gen en la j-ésima población se define entonces como \(m_{i,j} = \frac{{\bar L}}{{L_i}}\mathop {\sum }\nolimits_{k \in i} f_{med\,j,k}\), donde Li es el número de sitios no sinónimos en el i-ésimo gen, \(\bar L\) es el número medio de sitios no sinónimos entre todos los genes, y fmed j ,k es la frecuencia media con respecto al tiempo de mutación k en el gen i en la población j. Para tener en cuenta las diferencias en el número total de mutaciones adquiridas entre poblaciones, normalizamos m por la suma de m para todos los genes, \(\tilde m_{i,j} = m_{i,j}/\mathop {\sum } \nolimits_i m_{i,j}.\) Comparamos las distribuciones de multiplicidad relativa entre tratamientos usando pruebas de Kolmogorov-Smirnov de dos muestras con valores p obtenidos al permutar las etiquetas de tratamiento. Por último, comparamos la composición de genes con mutaciones entre tratamientos utilizando el Análisis de coordenadas principales (PCoA) con la distancia de Bray-Curtis. Utilizamos PERMANOVA en las cinco coordenadas principales principales (que explican una variación >90 %) con la función adonis2 en vegan v2.6-2 [71] con distancia euclidiana y 10 000 permutaciones. Los resultados de PERMANOVA nos permitieron probar los efectos principales del banco de semillas y los tratamientos con fagos junto con su interacción en la composición de genes mutados.

Para determinar cómo se vio afectada la coevolución por un banco de semillas, cuantificamos la correlación entre las trayectorias de mutaciones del huésped y del fago a lo largo del tiempo [72]. Calculamos los coeficientes de correlación de Pearson entre pares de trayectorias de mutación en las poblaciones de fagos y huéspedes correspondientes. Para minimizar la influencia indebida de los ceros, se eliminaron los pares de trayectorias con menos de tres observaciones de frecuencias distintas de cero tanto en el huésped como en las poblaciones de fagos. Para obtener distribuciones nulas (es decir, sin coevolución), permutamos aleatoriamente las etiquetas de tiempo de las trayectorias observadas antes de calcular los coeficientes de correlación, como se describe anteriormente. Todas las comparaciones entre distribuciones se realizaron mediante pruebas de Kolmogorov-Smirnov de dos muestras con valores de p obtenidos mediante la permutación de etiquetas de tratamiento. Consulte el Texto complementario para obtener más detalles.

La esporulación implica cambios en la superficie celular, lo que predijimos reduciría la unión del fago. Los fagos SPO1 no pudieron adsorberse en endosporas purificadas (Fig. 2; prueba t de una muestra, t3 = -1.8, p = 0.91). En contraste, > 66 % de los fagos SPO1 adheridos a células vegetativas producidas por el mismo genotipo bacteriano dentro de los primeros cinco minutos del ensayo (prueba t de una muestra, t3 = 15.3, p = 0.0003) correspondiente a una tasa de adsorción de 4.63 (± 3,07) × 10−9 mL−1 min−1.

Demostramos que el fago SPO1 no puede unirse a las endosporas de Bacillus subtilis de tipo salvaje. El porcentaje de adsorción se calculó a partir de la disminución de fagos libres durante 5 min cuando se mezclaron con endosporas purificadas o células vegetativas. Se muestran la media (○) y la desviación estándar de cuatro réplicas biológicas (●). Las barras grises indican el límite inferior del intervalo de confianza del 95 % de una prueba t unilateral para cada uno de los tipos de células huésped.

Para probar cómo el refugio de latencia afecta la coevolución antagónica, llevamos a cabo un experimento de transferencia en serie en el que desafiamos a los huéspedes de B. subtilis con fagos SPO1 en presencia o ausencia de un banco de semillas externo (Fig. 1). La combinación de la genética de la cepa, el medio de cultivo y el régimen de transferencia fue eficaz para mantener altos niveles de esporulación durante el transcurso del experimento. Por ejemplo, en el tratamiento del banco de semillas +, la abundancia de endosporas a menudo excedía la abundancia de células vegetativas en el momento de la transferencia (Fig. S3). El tratamiento del banco de semillas alteró la forma en que el fago afectó la dinámica del huésped (RM-ANOVA; fago x banco de semillas x tiempo, F28, 224 = 2,2, p = 0,0009, Fig. 3). Sin un banco de semillas, la infección por fagos condujo a una reducción de 15 veces en el tamaño de la población bacteriana en comparación con el control no infectado (comparaciones post hoc basadas en las medias marginales estimadas de la serie temporal, t8 = 10,6, p < 0,0001) con densidades mínimas de hospedantes (8,5 × 105) que se produjo al principio del experimento (día 5). Con un banco de semillas, la infección por fagos redujo el tamaño promedio de la población solo seis veces en comparación con los controles no infectados (comparaciones post hoc basadas en las medias marginales estimadas de la serie temporal, t8 = 9,7, p < 0,0001) con densidades mínimas de hospedantes (3,2 × 107) que ocurre más tarde en el experimento (día 13). Los bancos de semillas también estabilizaron las fluctuaciones inducidas por fagos en la densidad del huésped (comparaciones post hoc basadas en medias marginales estimadas, t268 = 3,0, p = 0,031). Este efecto fue más pronunciado al principio del experimento, cuando los fagos tenían la mayor influencia en las densidades de población del huésped (Fig. S4). A la mitad del experimento (día 14), las fluctuaciones inducidas por fagos en las densidades bacterianas se amortiguaron en ambos tratamientos del banco de semillas. Sin fagos, los bancos de semillas no tuvieron efecto sobre las densidades bacterianas (t8 = 1,2, p = 0,28; Fig. S4), pero aumentaron la estabilidad de la población durante todo el experimento (t268 = 12,5, p < 0,001, Fig. S4).

La dinámica de bacterias y fagos se rastreó en poblaciones replicadas (n = 3) que se propagaron mediante transferencia en serie cada dos días (ver Fig. 1). En el tratamiento de banco de semillas +, el huésped podría esporular. En el tratamiento del banco de semillas, el huésped tenía una mutación diseñada que impedía la esporulación. El fago SPO1 se añadió a todas las poblaciones (frascos) en el tratamiento con fago + el día 0. Consulte la Fig. S5 para comparar la dinámica de población de las diferentes cepas huésped en los tratamientos con fago - y fago +. Datos representados como media ± SEM.

Para evaluar cómo los bancos de semillas afectan la evolución de la resistencia a los fagos, cuantificamos la susceptibilidad del huésped al fago ancestral para bacterias aisladas de poblaciones replicadas a lo largo del tiempo. En el tratamiento del banco de semillas, la susceptibilidad a los fagos cayó rápidamente a frecuencias que estaban por debajo de la detección. En el momento de la primera transferencia, los huéspedes susceptibles fueron reemplazados por bacterias resistentes que constituían casi el 100 % de la población y permanecieron con esta frecuencia durante el resto del experimento (Fig. 4). Se observó una tendencia similar en el tratamiento del banco de semillas + para los clones que se tomaron muestras de la población total (células vegetativas + endosporas) antes de la transferencia (RM-ANOVA, F1, 4 = 1,1, p = 0,354). Sin embargo, la susceptibilidad a los fagos en el banco de semillas externo fue significativamente diferente de la de la población total (RM-ANOVA, F1, 14 = 12,5, p = 0,003). Específicamente, más clones del banco de semillas fueron susceptibles de lo que se esperaría dada la tasa de dilución de las endosporas del banco de semillas antes de la infección (Fig. 4). Este hallazgo sugiere que los huéspedes susceptibles pudieron replicarse y esporular en presencia de virus incluso cuando la resistencia a los fagos dominaba la población de huéspedes.

Cuantificamos la susceptibilidad desafiando clones de Bacillus subtilis contra el fago ancestral. En los tratamientos de banco de semillas + y banco de semillas -, realizamos este ensayo en clones (n = 22) que se aislaron de cada población focal contenida en un matraz (Fig. 1) justo antes de la transferencia en serie (). Además, revivimos clones (n = 22) del banco de semillas externo (Fig. 1) en cada momento y los desafiamos contra el fago ancestral (). El porcentaje esperado de clones susceptibles () se basa en las pérdidas por dilución causadas por la transferencia en serie de clones que se originaron en el banco de semillas externo anterior a la infección (consulte la Información complementaria). Datos representados como media ± SEM de las poblaciones replicadas (n = 3).

La distribución de la variación genética del huésped (es decir, los alelos) en las poblaciones bacterianas se vio significativamente alterada por el tratamiento del banco de semillas (Fig. 5). Al examinar la multiplicidad de genes, que representa tanto el número de mutaciones no sinónimas por gen ponderado por la longitud del gen como la frecuencia de las mutaciones (Fig. 5a), las poblaciones que evolucionaron con un banco de semillas tenían aproximadamente el doble de genes con mutaciones que las que evolucionaron. sin banco de semillas. La diversidad genética adicional del banco de semillas resultó en una cola más larga de puntajes de multiplicidad (Fig. 5b).

a Las mutaciones se identificaron mediante secuenciación y se asignaron a los genes a los que afectan. La multiplicidad de un gen refleja el número de mutaciones observadas en un gen dada su longitud y se ponderó por la frecuencia de esas mutaciones en la población. Dados genes de igual longitud (genes A, B y C), una alta multiplicidad puede surgir de una alta frecuencia de mutación en la población (gen A), múltiples sitios mutados (gen B) o una combinación de los dos. b Para la comparación entre poblaciones, calculamos la multiplicidad relativa, normalizando la suma de multiplicidades en cada población para que sea igual a uno. Cada curva representa la multiplicidad relativa de genes clasificados por valores decrecientes de multiplicidad para una sola población. Las líneas continuas representan poblaciones del tratamiento con fago + (n = 3), mientras que las líneas discontinuas representan poblaciones del tratamiento con fago - (n = 3). El efecto de los bancos de semillas sobre la distribución de la multiplicidad se determinó mediante una prueba permutacional de Kolmogorov-Smirnov.

El efecto del banco de semillas sobre la diversidad genética también se reflejó en la composición de genes bacterianos con mutaciones. Más del 70% de la variación alélica entre la población podría atribuirse al banco de semillas (Fig. S6. PERMANOVA F1,8 = 65,3, p < 0,0001). Los bancos de semillas conservaron variantes alélicas de genes que estaban involucrados en una amplia gama de funciones (Tabla S3, Texto complementario). Por ejemplo, los genes correlacionados significativamente con el tratamiento del banco de semillas en el gráfico de ordenación de las mutaciones del huésped se relacionaron con la respuesta al estrés (p. ej., fluC, yhdN, yceH), la síntesis de la pared celular (p. ej., dacA, ylmD) y la regulación de la expresión génica. (por ejemplo, yrdQ). Por el contrario, el tratamiento del banco de semillas no tuvo efecto sobre la distribución de las variantes alélicas (Fig. S7) o sobre la composición de los genes mutados (Fig. S8) en las poblaciones de fagos.

Los fagos también influyeron en la composición de las mutaciones del huésped (Figs. 6 y S6, PERMANOVA F1,8 = 6,1, p = 0,022). Casi todas las mutaciones que alcanzaron frecuencias elevadas (> 0,3) en poblaciones infectadas por fagos estaban en genes implicados en la biosíntesis del ácido teicoico. El ácido teicoico es un polímero que se encuentra en la pared celular de las bacterias Gram-positivas y que utiliza el fago SPO1 para unirse [61]. Todas las poblaciones replicadas en el tratamiento con fago + tenían mutaciones de alta frecuencia en al menos uno de los cuatro genes (pcgA, tagD, tagF y gtaB) en la ruta del ácido teicoico (Figs. 6 y S9). De estos, las mutaciones tagD y pcgA surgieron de forma independiente en poblaciones separadas y se correlacionaron significativamente con la infección por fagos en el gráfico de ordenación de las mutaciones del huésped (Tabla S3). Además de las mutaciones de pcgA, todas las poblaciones con un banco de semillas que fueron infectadas por fagos tenían mutaciones de alta frecuencia en el represor sinR de la formación de biopelículas. En ausencia de fagos, todas las poblaciones tenían mutaciones de alta frecuencia en un solo gen (oppD) del sistema transportador de oligopéptidos opp, y cuatro de seis poblaciones tenían mutaciones de alta frecuencia en la quinasa fosforescente kinA (Fig. S9). Sin un banco de semillas, los huéspedes tenían una mayor cantidad de mutaciones de alta frecuencia, incluidos múltiples genes del operón opp y en resE, una quinasa sensora que regula la respiración aeróbica y anaeróbica. Las mutaciones de alta frecuencia en las poblaciones de fagos fueron predominantemente en genes que codifican genes estructurales de la cola (gp15.1, gp16.2, gp18.1, gp18.3), independientemente del tratamiento del banco de semillas (Fig. 6). El trabajo previo con B. subtilis demostró que la resistencia a SPO1 causada por mutaciones en gtaB podría superarse mediante mutaciones en los genes de la fibra de la cola gp18.1, gp18.3 y gp16.2 [61].

Las trayectorias de frecuencia de alelos mutantes en comunidades infectadas por fagos (a) sin un banco de semillas y (b) con un banco de semillas. Cada fila muestra los datos para el huésped y el fago de una sola comunidad (números en el lado derecho). Las mutaciones no sinónimas que alcanzaron una frecuencia >0,3 están coloreadas por el gen en el que se produjeron. Se proporcionan los nombres de genes con mutaciones de alta frecuencia para cada población. Consulte la Tabla S4 para obtener detalles sobre los genes. c En el tratamiento del banco de semillas, la distribución de los coeficientes de correlación entre las trayectorias de mutación del huésped y del fago se sesgó negativamente en relación con una distribución nula obtenida al permutar las etiquetas de tiempo. En el tratamiento del banco de semillas +, la distribución se asemejaba a la nula con una ligera sobreabundancia de pares de baja correlación, consistente con la amortiguación del banco de semillas de la dinámica coevolutiva huésped-fago.

Para determinar cómo se vio afectada la coevolución por un banco de semillas, cuantificamos la correlación entre las trayectorias de las mutaciones del huésped y del fago a lo largo del tiempo [72]. Si el huésped y el fago se impusieran una selección recíproca, esperaríamos que hubiera una fuerte correlación entre las mutaciones segregantes de las dos poblaciones. Sin un banco de semillas, hubo una sobreabundancia de correlaciones negativas en comparación con una distribución nula obtenida mediante permutación (Fig. 6c). Con un banco de semillas, la distribución observada de las correlaciones por pares seguía siendo significativamente diferente de la nula, pero su forma no se sesgó hacia un lado, siendo en general más similar a la forma uniforme de la distribución nula (Fig. 6c). Las distribuciones de las correlaciones por pares entre las trayectorias de mutación del huésped y del fago con y sin un banco de semillas fueron significativamente diferentes entre sí (prueba de Kolmogorov-Smirnov, D = 0,151, p < 0,0001). Tomados en conjunto, nuestro análisis demuestra que las correlaciones entre las trayectorias mutacionales del fago y del huésped se debilitaron por el banco de semillas de acuerdo con la dinámica coevolutiva amortiguada por la latencia.

Probamos experimentalmente cómo los bancos de semillas afectan la dinámica coevolutiva entre las poblaciones de bacterias y fagos mediante la manipulación de la endosporulación, un rasgo de latencia que tiene implicaciones importantes para la persistencia y propagación de bacterias en ecosistemas ambientales y asociados con el huésped. Al alterar las tasas de adsorción y crear un banco de semillas, la esporulación redujo la mortalidad bacteriana asociada con la infección por fagos. Esto, a su vez, amortiguó la dinámica de la población, conservó los fenotipos susceptibles a los fagos y retuvo las mutaciones de baja frecuencia en las poblaciones huésped. Mutaciones de alta frecuencia en genes que se sabe que son objetivos de selección surgieron repetidamente tanto en el huésped como en las poblaciones de fagos. A través del análisis de las trayectorias mutacionales, nuestros datos sugieren que los bancos de semillas brindan protección física y memoria biológica [17] que pueden amortiguar la fuerza de la coevolución antagónica entre las poblaciones de bacterias y fagos.

La esporulación es un rasgo complejo que permite que las bacterias persistan en ambientes fluctuantes. Demostramos que la esporulación también proporciona un refugio contra la infección por fagos. El fago SPO1 no pudo adherirse a las endosporas, probablemente debido a modificaciones en la superficie celular de la espora (Fig. 2). Las endosporas están encerradas en proteínas que pueden enmascarar los receptores que los fagos usan para reconocer y unirse a la célula huésped. Además, esta cubierta de esporas protege la pared celular de las enzimas líticas [28], como las que utilizan muchos fagos para entrar en la célula huésped [73]. Aunque transitoria, la esporulación ofrece algunas ventajas en comparación con otras formas de defensa contra fagos. Por ejemplo, puede permitir que el huésped evite los costos asociados con las mutaciones de resistencia a los fagos al mismo tiempo que proporciona una amplia protección contra múltiples, o posiblemente todos, los fagos. Es probable que la unión incompatible brinde protección, pero también el desafío físico asociado con la penetración de la gruesa capa de esporas [47, 74, 75]. Demostramos defensa contra fagos (Fig. 2), pero la protección puede extenderse aún más dado que algunos depredadores (p. ej., protistas) no pueden digerir las endosporas [28]. Estas características que a menudo se pasan por alto pueden ayudar a explicar por qué las bacterias formadoras de esporas son uno de los tipos de células más abundantes en la Tierra [76]. Sin embargo, el refugio del banco de semillas no se limita a la endosporulación. Otras formas de latencia también brindan resistencia a patógenos y depredadores, incluidas las etapas de reposo de bacterias, algas, plantas y metazoos [55, 77,78,79,80].

Los fagos ejercen una fuerte presión de arriba hacia abajo sobre las bacterias que a menudo da como resultado una dinámica ecoevolutiva compleja [8, 81]. Dentro de una única transferencia posterior a la infección, la resistencia a los fagos se extendió por las poblaciones de huéspedes (Fig. 3), como se observa comúnmente en los estudios de coevolución de laboratorio (p. ej., 4). Sin embargo, en la primera transferencia no hubo un solo genotipo que dominara las poblaciones hospedantes en ninguna de las poblaciones infectadas (Fig. 6). Así, la respuesta fenotípica a la fuerte selección impuesta por los fagos se logró a través de la diversificación genética que solo se depuró posteriormente cuando ciertos genotipos se fijaron en la población huésped. Independientemente de su base genética, la rápida evolución de la resistencia a los fagos permitió que Bacillus se recuperara al final de la primera transferencia y alcanzara densidades comparables a las poblaciones no infectadas (Fig. S5). A pesar de la baja frecuencia de huéspedes sensibles, el tamaño de la población de fagos se mantuvo alto. Una explicación para este patrón es que evolucionaron fagos mutantes que podrían infectar bacterias resistentes. En apoyo de esto, documentamos un aumento en la frecuencia de mutaciones asociadas con los receptores del huésped (ácidos teicoicos), así como componentes de la cola del fago que están involucrados en la ruptura de la resistencia [61]. Juntas, las mutaciones recuperadas en nuestro estudio están asociadas con objetivos distintivos de coevolución [38, 44].

Los bancos de semillas alteraron significativamente la dinámica huésped-fago. Después de la segunda transferencia, el tamaño de la población huésped infectada se redujo significativamente, un efecto que persistió durante el resto del experimento (Fig. 3). En ausencia de un banco de semillas, la infección por fagos condujo a reducciones mayores y más rápidas en las densidades bacterianas. Este efecto del fago fue mucho menos pronunciado en presencia de un banco de semillas, muy probablemente debido a la menor mortalidad per cápita provocada por las endosporas invulnerables en la población huésped. Además, el banco de semillas probablemente estabilizó las poblaciones bacterianas, que experimentaron condiciones de recursos fluctuantes durante el paso en serie. Después de cada transferencia, la mayoría de las endosporas germinaron. Como células desprotegidas y activas, estos individuos se volvieron más vulnerables a la infección por fagos. Antes de la transferencia al día siguiente, el agotamiento de los recursos serviría como señal para iniciar la esporulación. En el tratamiento con fagos +, esto resultó en densidades de endosporas que igualaron o excedieron las de las células vegetativas (Fig. S3). Tales hallazgos son consistentes con las predicciones de que un refugio en forma de presa invulnerable puede reducir la amplitud de los ciclos depredador-presa [75, 82,83,84].

Si bien la esporulación es beneficiosa para Bacillus como defensa contra los fagos, nuestros hallazgos sugieren, de manera un tanto contraria a la intuición, que también puede promover la persistencia de las poblaciones de fagos. En el banco de semillas, los huéspedes susceptibles alcanzaron frecuencias más altas durante más tiempo (Fig. 4). La reanimación de huéspedes susceptibles debería permitir una mayor reproducción de fagos, compensando las pérdidas debidas al lavado y la descomposición de partículas. Además, en ausencia de un banco de semillas, los huéspedes susceptibles raros corren un mayor riesgo de extinguirse localmente, especialmente cuando hay un fuerte cuello de botella (p. ej., eventos de transferencia en serie) [85, 86]. Como consecuencia, los bancos de semillas pueden apoyar la generación de diversidad de fagos, que es fundamental para la coevolución. De hecho, es más probable que surjan mutantes que rompan la resistencia en una población que contenga huéspedes resistentes y susceptibles [87, 88]. En general, al estabilizar las poblaciones huésped y mantener una subpoblación de huéspedes sensibles, los bancos de semillas pueden promover la coexistencia huésped-parásito, en parte, a través del surgimiento de fagos mutantes que se requieren para la coevolución.

De acuerdo con las expectativas, nuestros experimentos revelaron que los bancos de semillas mantienen la diversidad genética. El número de genes para los que detectamos variantes alélicas fue aproximadamente el doble en las poblaciones que tenían un banco de semillas, estuvieran o no infectadas por fagos (Fig. 5). Debido a que nuestras poblaciones se iniciaron a partir de colonias individuales, la diversidad genética observada del huésped debe haberse generado de novo durante el transcurso del experimento. El mayor número de genes mutados en el tratamiento del banco de semillas + no fue simplemente el resultado de que las bacterias tuvieran un tamaño de población más grande, como lo demuestra el hecho de que las densidades bacterianas fueron similares en ambos tratamientos con fagos (Fig. S5). Del mismo modo, la diferencia en los genes mutados no se puede atribuir a la diversificación acelerada por fagos [89], ya que el efecto del banco de semillas sobre la diversidad se observó en poblaciones de huéspedes infectados y no infectados. Más bien, nuestros resultados son consistentes con un efecto de almacenamiento genético, donde los alelos raros que de otro modo se habrían perdido por la deriva genética o la selección negativa se retuvieron en la población bacteriana. El efecto sobre la diversidad registrado aquí a nivel de población es análogo a las expectativas de una mayor riqueza y rareza de especies en comunidades con un banco de semillas, lo que se sugiere para explicar las distribuciones de abundancia de especies de cola larga observadas en sistemas microbianos [17, 90]. Si bien la retención de la diversidad genética no se debe a la dinámica de infección por fagos, tiene consecuencias para la coevolución bacteria-fago. En primer lugar, la diversidad elevada de huéspedes puede impedir la propagación de una población de parásitos [91, 92]. En segundo lugar, la diversidad de presas puede crear retroalimentaciones que afectan la dinámica y la estabilidad de los depredadores y sus presas [93]. Colectivamente, al proporcionar un refugio contra los parásitos, los bancos de semillas pueden estabilizar la dinámica y aumentar la diversidad de una población huésped, lo que tiene consecuencias directas para la coevolución.

En una comunidad de bacterias y fagos que coevolucionan, la selección recíproca debería dar lugar a correlaciones entre los genotipos del fago y del huésped a lo largo del tiempo. Sin un banco de semillas, encontramos que la relación entre los alelos derivados del huésped y el fago resultó en una distribución sesgada con fuertes correlaciones negativas (Fig. 6c). Con un banco de semillas, la correlación entre la segregación de alelos en el fago y las poblaciones huésped fue significativamente más débil. Tal desacoplamiento probablemente refleja la disminución de la selección de fagos en las variantes del huésped debido al refugio del banco de semillas. Sin embargo, los bancos de semillas también tienen el potencial de acelerar la evolución al permitir que variantes raras del pasado resuciten en condiciones para las que están mejor adaptados [94], lo cual es una forma de memoria biológica. Por ejemplo, las mutaciones de resistencia del huésped pueden estar al acecho a bajas frecuencias antes de aumentar y alterar la trayectoria de la coevolución bacteria-fago [95]. Cuando surgen estas llamadas "dinámicas de salto", la coevolución procede mediante el reemplazo ocasional de los genotipos dominantes del huésped y del parásito. En muchos estudios de evolución basados ​​en laboratorio, la selección recíproca entre huéspedes y fagos da lugar a una carrera armamentista, que se acompaña de barridos duros que conducen a la fijación [38, 39, 89]. Con el tiempo, estas dinámicas ecoevolutivas tienden a ser menos pronunciadas a medida que las poblaciones se diversifican y experimentan compensaciones asociadas con la resistencia y la contrarresistencia [46, 96, 97]. Los bancos de semillas brindan otro medio para mantener la diversidad, lo que puede amortiguar las interacciones bacteria-fago según nuestra observación de la dinámica estabilizada (Fig. 3) y las correlaciones amortiguadas de las trayectorias mutacionales (Fig. 6). Los esfuerzos futuros para dilucidar el efecto neto de los bancos de semillas en la coevolución deberían combinar datos fenotípicos de redes de infección basadas en aislamientos con el análisis genómico de las poblaciones de huéspedes y parásitos.

Los bancos de semillas externos se pueden utilizar para explorar otros fenómenos ecológicos y evolutivos que surgen cuando una población tiene generaciones superpuestas. Las características importantes de un banco de semillas, incluido el tamaño y la estructura de edad, se pueden lograr alterando los volúmenes de muestra y las proporciones de mezcla del banco de semillas externo. Si bien es manejable para su uso con microorganismos, en principio, el enfoque es apto para su uso con cualquier grupo de taxones donde los individuos puedan conservarse en un estado metabólico suspendido, por ejemplo, mediante crioconservación o liofilización. Tales estrategias pueden permitir el diseño de experimentos para probar la teoría que integra historias de vida complejas con demografía y evolución (p. ej., [94]). Debido a que este enfoque no se había implementado previamente, nuestro experimento fue diseñado para probar las expectativas fundamentales de la teoría del banco de semillas de manera controlada y replicada. Como consecuencia, muchas de las complejidades de los bancos de semillas y la coevolución que son comunes en entornos como las tripas o el suelo no se capturaron explícitamente en el presente estudio. Sin embargo, el banco de semillas externo tiene similitudes con los bancos de semillas naturales donde los individuos inactivos residen en parches que son espacialmente distintos de los individuos metabólicamente activos, como semillas de plantas en suelos o quistes de fitoplancton en sedimentos [98,99,100].

Los experimentos como los descritos aquí podrían ampliarse para explorar otras cuestiones relacionadas con la ecología evolutiva de los bancos de semillas. Por ejemplo, el banco de semillas no se limita a las poblaciones anfitrionas. Los parásitos con etapas latentes también son comunes y, en algunos sistemas, tanto los huéspedes como los parásitos forman bancos de semillas. Además, la teoría del banco de semillas podría usarse para comprender las compensaciones entre reproducción y supervivencia asociadas con formas de latencia viral como la lisogenia y la latencia. Se necesita más trabajo para lidiar con la complejidad que puede surgir en tales condiciones, pero la teoría existente sugiere que la latencia en los sistemas huésped-parásito puede retroalimentar la evolución de los bancos de semillas en sí [34]. Por ejemplo, en nuestro sistema de estudio, el refugio del banco de semillas podría contribuir al mantenimiento de la endosporulación, un rasgo complejo que involucra a cientos de genes. Cuando las bacterias formadoras de esporas se mantienen durante muchas generaciones en entornos favorables, las mutaciones aleatorias acaban afectando a los genes esenciales de esporulación, lo que conduce a la pérdida de esta característica [53, 101]. Por último, existe una creciente evidencia de que la latencia puede interactuar con la dispersión al facilitar el movimiento y la colonización de organismos en paisajes espacialmente variables [102]. Experimentos como los que se describen aquí proporcionarían un medio para probar tales ideas, lo que sería importante para comprender la dinámica de las epidemias y las enfermedades en entornos más complejos [17].

En resumen, la latencia es una estrategia de historia de vida que está ampliamente distribuida a lo largo del árbol de la vida. Puede llevar a la generación de un banco de semillas, que genere estructura y memoria a una población. Como resultado, los bancos de semillas modifican la demografía y la diversidad de manera que protegen a las poblaciones contra las condiciones ambientales desfavorables y fluctuantes. Los bancos de semillas también alteran las interacciones entre individuos pertenecientes a diferentes especies, lo que tiene implicaciones para la dinámica mutualista y antagónica. Nuestro estudio demostró que los bancos de semillas pueden crear un refugio que estabiliza las poblaciones de huéspedes cuando son desafiados por fagos. La protección proporcionada por la latencia puede retener la diversidad genética y fenotípica de las poblaciones anfitrionas con implicaciones para la retroalimentación ecoevolutiva. Sin embargo, existe evidencia de que los parásitos pueden explotar la latencia bacteriana de manera que mejoren los componentes reproductivos o de supervivencia de la aptitud [31, 103, 104, 105]. Por ejemplo, los fagos pueden adquirir genes de esporulación, lo que sugiere que la latencia puede desempeñar un papel importante en la coevolución bacteria-fago [56, 57]. Líneas de investigación similares en otros sistemas de estudio ayudarán a revelar hasta qué punto los bancos de semillas influyen en el proceso coevolutivo.

Los datos de secuencia están disponibles en NCBI SRA (BioProject PRJNA932315). El código y los datos para reproducir todos los análisis están disponibles en Zenodo (https://doi.org/10.5281/zenodo.7786196), así como en GitHub (https://github.com/LennonLab) en los siguientes repositorios: coevolution-ts , coevo-seedbank-seq, coevo-seedbank-ancestors y Phage_spore_adsorción.

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Descargar referencias

Reconocemos el apoyo técnico de Brent Lehmkuhl y Emily Long; Daniel Kearns y Felix Dempwolff por las cepas; y Nathan Wisnoski por sus comentarios constructivos sobre una versión anterior del manuscrito. La investigación fue apoyada por la Fundación Nacional de Ciencias (DEB-1934554 para JTL, DAS, JSW; DBI-2022049 para JTL; DEB-1934586 para JSW, DBI-2010885 para WRS), Subvención de la Oficina de Investigación del Ejército de EE. UU. (W911NF-14-1- 0411, W911NF-22-1-0014, W911NF-22-S-0008 a JTL) y la Administración Nacional de Aeronáutica y del Espacio (80NSSC20K0618 a JTL). JSW fue apoyado, en parte, por el programa Chaires Blaise Pascal de la región de Île-de-France.

Departamento de Biología, Universidad de Indiana, Bloomington, Indiana, IN, EE. UU.

Daniel A. Schwartz y Jay T. Lennon

El Centro Internacional Abdus Salam de Física Teórica (ICTP), Trieste, Italia

William R. Zapatero

Facultad de Ciencias Biológicas, Instituto de Tecnología de Georgia, Atlanta, GA, EE. UU.

Andreea Măgălie y Joshua S. Weitz

Programa Interdisciplinario de Posgrado en Biociencias Cuantitativas, Instituto de Tecnología de Georgia, Atlanta, GA, EE. UU.

Andreea Măgălie

Escuela de Física, Instituto de Tecnología de Georgia, Atlanta, GA, EE. UU.

Josué S. Weitz

Instituto de Biología, Ecole Normale Supérieure, París, Francia

Josué S. Weitz

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Estudio diseñado por DAS, AM, JSW, JTL; datos recopilados por el DAS; DAS, WRS, JTL datos analizados; DAS, WRS, JTL escribieron el primer borrador del artículo; todos los autores contribuyeron a la edición y revisión del manuscrito.

Correspondencia a Jay T. Lennon.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

Nota del editor Springer Nature se mantiene neutral con respecto a los reclamos jurisdiccionales en mapas publicados y afiliaciones institucionales.

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Schwartz, DA, Shoemaker, WR, Măgălie, A. et al. Coevolución bacteria-fago con un banco de semillas. ISME J (2023). https://doi.org/10.1038/s41396-023-01449-2

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Recibido: 08 marzo 2023

Revisado: 25 de mayo de 2023

Aceptado: 30 de mayo de 2023

Publicado: 07 junio 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s41396-023-01449-2

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